摘 要：羊肚菌属Morchella是隶属于子囊菌亚门（Ascomycotina）的一类大型真菌。作为珍贵的药食两用真菌，羊肚菌属物种含有多糖、酶、脂肪酸以及氨基酸等多种有效成分；具有抗氧化、抗菌和抗肿瘤等多种功效和价值。羊肚菌属物种一般分布在北半球温带和寒温带地区，中国是该属的现代地理分布中心和多样化中心。然而，近年来全球气候变化造成羊肚菌属栖息地大量丧失和破碎化，加上人类大量采挖导致羊肚菌属野生资源急剧减少。此外，自然条件下野生和人工栽培的羊肚菌属物种分类混乱不清，对该类群资源的合理利用和开发造成极大障碍。从羊肚菌属的物种分类、系统发育和进化关系以及药用价值等方面进行综述，以期为羊肚菌属物种资源的保护和合理开发利用提供科学参考。
羊肚菌Morchella esculenta L.隶属于子囊菌亚门（Ascomycotina），盘菌纲（Discomycetes），盘菌目（Pezizales），羊肚菌科（Morchellaceae），羊肚菌Morchella Dill. ex Pers.研究表明，羊肚菌属物种含有丰富的多糖、酶、脂肪酸、氨基酸、矿物质、甾醇、维生素和膳食纤维等多种成分；具有抗氧化、抗菌、抗肿瘤、调节机体免疫力、抗疲劳、保肾、保肝及调节胃肠蠕动等多种功效[1-5]。羊肚菌属是一类喜凉爽环境的大型真菌，主要分布在北半球温带和寒温带地区，中国是羊肚菌属的现代地理分布中心和多样化中心[6]。目前，人工栽培的羊肚菌主要包含黑色类群的梯棱羊肚菌M. importuna M. Kuo, O’Donnell & T. J.Volk、六妹羊肚菌M. sextelata M. Kuo、七妹羊肚菌M. eximia Boud.以及变红羊肚菌类群的变红羊肚菌M. rufobrunnea Guzmán & F. Tapia等[7]。近年来，全球气候变化导致羊肚菌属物种栖息地大量丧失和破碎化，加上人类大量采挖导致羊肚菌属野生资源急剧减少，产量和品质严重下降。此外，自然条件下羊肚菌属的物种分类混乱不清，对其自然资源的开发和利用造成极大障碍。本文从羊肚菌属的物种分类、系统发育和进化以及药用价值和功效等方面进行综述，以期为羊肚菌属资源的保护和合理开发利用提供科学参考。1 物种分类和生物学特性
1.1 物种分类
羊肚菌属最早由Dill和Pers发表，该属的模式种为羊肚菌M. esculenta (L.) Pers。依据子实体的颜色和形态，羊肚菌属可分为黑色羊肚菌、黄色羊肚菌、变红羊肚菌和半开羊肚菌4大类群（表1）。近期的分子系统学研究结果显示，羊肚菌属可分为3个支系，即黄色羊肚菌支系、黑色羊肚菌支系（包括黑色和半开羊肚菌2个类群）和变红羊肚菌支系（表1）[8-17]。其中，黑色羊肚菌和黄色羊肚菌支系为姊妹类群，是构成羊肚菌属的主要类群[18]。目前黑色羊肚菌支系确认的物种有32个[17]。生物地理学研究表明，该支系的物种主要分布在欧洲、北美洲、南美洲和亚洲等地区；大约有16种分布在中国，其中长白羊肚菌M. eximioides Jacquet. ex R. Kristiansen主要分布在东北的吉林省。同时，Mel-14（四川）、Mel-33（甘肃）以及Mel-34（云南）等物种均呈现出地区性的分布特点，或为地方性的特有物种[17]。黄色羊肚菌支系包含27个物种，分别为粗柄羊肚菌M. crassipes (Vent.) Pers.、羊肚菌[18]、海绵羊肚菌M. spongiola Boud.、普通羊肚菌M. vulgaris (Pers.) Gray[19]、草原羊肚菌M. steppicola Zerova、M. sceptriformis Clowez & Matherly、小羊肚菌M.diminutiva M.Kuo, Dewsbury, Moncalvo & S. L. Stephenson、M. ulmaria Clowez、M. castaneae L. Romero & Clowez、曲棱羊肚菌M.prava Dewsbury,Moncalvo, J. D. Moore & M. Kuo、M. Clowez[20]等，主要分布于东亚地区[6]。变红羊肚菌支系仅包含3个物种，分别为变红羊肚菌、危地Logem.和M. rigidoides R. Heim，它们局限地分布于热带或亚热带地区，如M. rigidoides只被发现于新几内亚，而危地马拉羊肚菌仅分布于危地马拉和墨西哥地区[9]。
1.2 生物学特性
羊肚菌属的生活史较为复杂。研究表明，羊肚菌属物种从孢子到下一代孢子的发育全过程，包括有性生殖、无性生殖和菌核形成3个阶段。羊肚菌有性生殖成熟的表现是子囊果的形成，它们的成熟子囊果是一个生活史周期的终点，其典型特征是2个单倍体核配对后形成双倍体核，再经减数分裂形成新的单倍体子囊孢子，进而继续萌发形成菌丝。无性生殖是从菌丝形成孢子囊梗开始，在孢子囊梗的顶端首先发育形成孢子囊，经过一系列的发育产生分生孢子，进而萌发产生单倍体核的新菌丝。此外，在环境条件不良的情况下，羊肚菌属物种的营养菌丝或异核菌丝可直接形成菌核并使其处于休眠状态。当环境适宜时，菌核便会萌发成新的初生菌丝或次生菌丝，最终形成子实体[18-21]。羊肚菌属物种是一类喜冷凉环境的大型真菌。现代生理生态学研究表明，羊肚菌属适宜生长于低温、高湿的环境。碳源、氮源、生长因子和微量元素等都对羊肚菌属的生长和发育有促进作用[22-24]。羊肚菌属菌丝体的最适宜生长温度为15～18 ℃，孢子散发的适宜温度为15～18 ℃[25-27]。适宜羊肚菌属类群的空气湿度在70%～90%为最好[26]。羊肚菌属物种的生长培养基或土壤的pH值为5.0～8.2较好[28]。
研究发现，羊肚菌属类群属于好氧真菌，足够的氧气和良好的通风是保证羊肚菌属物种正常生长发育的必要条件，在子囊果形成和生长发育阶段对空气十分敏感，当CO2体积分数超过0.3%时，羊肚菌的子囊果瘦小、畸形，甚至腐烂[21]。此外，羊肚菌属类群具有较强的趋光性，在其生长阶段时不2 系统发育和进化关系
羊肚菌属物种被认为由晚侏罗纪早期分化的变红羊肚菌支系进一步分化形成[13]，该属类群可能在晚侏罗纪至早白垩纪时起源于北美西部，通过白令陆桥扩散至亚洲地区，且欧亚物种之间进行过基因交流和扩散；东亚约90%的物种自中新世中期至今分化产生[6]。O’Donnell等[10]通过多样化时间估近年来，学者对中国境内分布的羊肚菌属类群进行了系统发育和进化研究。如兰阿峰等[31]对陕西省汉中地区的19株栽培羊肚菌菌株进行系统发育分析，共鉴定出4个物种，分别为六妹羊肚菌、梯棱羊肚菌、隐形羊肚菌和北方羊肚菌。刘文丛等[19]对我国滇西北地区的羊肚菌类群进行了分子鉴定，聚类分析结果可分为2个类群，黄色羊肚菌（粗柄羊肚菌、美味羊肚菌）和黑色羊肚菌类群（黑脉羊肚菌、高羊肚菌）。王龙等[32]对甘肃分布的16株供试羊肚菌进行了ITS标记的分子生物学研究，分析结果表明，16株羊肚菌可归纳分类为5种，进一步归类于黑羊肚菌类群（尖顶羊肚菌、黑脉羊肚菌和高羊肚菌）和黄羊肚菌类群（羊肚菌和粗柄羊肚菌）。武冬梅等[33]对采自新疆5个地区的31株野生羊肚菌子实体进行了形态特征调查和ITS分析，初步确定了该地区羊肚菌有7个物种，其中M. sp. Mes-17和中立羊肚菌M. frustrata为中国2种新记录种。Phanpadith等[34]对秦岭地区分布的羊肚菌进行了系统发育研究，共发现了9个系统发育种，其中5个是黄色羊肚菌（Mes-8、Mes-9、Mes-13、Mes-25和M. chensiensis Phanpadith, Z.D. Yu & Tao Li），4个属于黑色羊肚菌（Mel-2、Mel-6、Mel-10、Mel-12）。近年来，世界其他地区羊肚菌属类群的分子系统学研究也取得了较大进步。如Kuo等[12]对加拿大和美国的羊肚菌进行了分类修订，通过EF1-α、RPB1、RPB2、28S＋18S rDNA 4个基因片段构建系统发育树，分析发现了14个物种（小羊肚菌、M. virginiana、梯棱羊肚菌、泛美羊肚菌、六妹羊肚菌、曲棱羊肚菌、褐坑羊肚菌、隐形羊肚菌、中立羊肚菌、杨柳半开羊肚菌、七妹羊肚菌、头丝羊肚菌、皱柄羊肚菌和北方羊肚菌）的新分布。Richard等[14]对欧洲和北美地区的38个黑色羊肚菌进行ITS、RPB1、RPB2和TEF1基因序列的联合分析，研究发现M. quercus-ilicis f. kakiicolor和督那羊肚菌属于基部分支物种，而北方羊肚菌几乎嵌套在普开羊肚菌中。Loizides等[16]对塞浦路斯羊肚菌种群中具有代表性的25个序列进行系统发育分析，发现了9个新纪录种：梯棱羊肚菌、七妹羊肚菌、头丝羊肚菌、M. dunensis、督那羊肚菌、莓生羊肚菌、过渡羊肚菌、Mes-28、Mel-38。Kanwal等[35]对采自印度西喜马拉雅地区的32种不同羊肚菌培养物/子实体进行了DNA序列分析，聚类结果表明此地区存在2种羊肚菌分支：黄羊肚菌（粗柄羊肚菌和海绵羊肚菌）和黑羊肚菌[高羊肚菌、黑脉羊肚菌、M. gigas (Batsch) Pers.]。Singh等[36]对羊肚菌科不同种属46个单孢子培养物的ITS进行了测序，基于非加权组平均法（unweighted pair-groupmethod with arithmetic mean，UPGMA）的系统聚类分析可将这些羊肚菌分为2支：黄色羊肚菌（粗柄羊肚菌、海绵羊肚菌和普通羊肚菌）和黑色羊肚菌（黑脉羊肚菌、尖顶羊肚菌和羊肚菌）。以往这些研究多采用ITS序列标记对羊肚菌属类群进行系统发育和进化分析，然而，Du等[37]的研究表明，GenBank基因库中至少66%已命名羊肚菌的ITS序列可能是错误的，认识到需要1个专用的网络参考数据库，以便快速地鉴别已知物种和新物种。他们基于多种分子标记（ITS、EF1-α、RPB1、RPB2和LSU）的结果构建了羊肚菌MLST数据库（Multilocus SequenceTypinghttp://www.cbs.knaw）。但目前数据库中收录的羊肚菌属物种的DNA序列测序标记较少，限制了该数据库的广泛应用。3 药用价值和功效
3.1 药用成分和营养物质
羊肚菌属物种是一类重要的药食两用真菌，含有丰富的多糖、酶、脂肪酸、氨基酸等多种有效成分[30,38-47]，见表2。3.2 药理作用
羊肚菌属物种含有丰富的多糖、酶、维生素及矿物元素等，具有抗氧化、抗菌、抗肿瘤及保肾保肝等多种功效[48]。3.2.1 抗肿瘤 陈彦等[49]研究表明，羊肚菌胞外多糖（EPM）能够显著提高荷瘤小鼠的脾脏指数、T-淋巴细胞百分率和巨噬细胞吞噬率，具有显著的抗肿瘤活性和增强免疫功能。羊肚菌多糖ME-X在达到20 μg/mL时还具有很好地抑制肿瘤细胞增殖的活性[50]。Hu等[51]研究发现，从羊肚菌发酵液中分离出来的新型多糖MEP-Ⅱ，可通过凋亡途径抑制人肝癌HepG2细胞的增殖，是一种潜在的抗癌剂。
3.2.2 保肾及保肝 尖顶羊肚菌活性提取物在一定剂量下具有一定的脾脏和肾脏保护作用[52]。研究发现，羊肚菌胞内多糖对小鼠肝脏损伤有保护作用[53]；羊肚多酚对D-氨基半乳糖/脂多糖诱导的小鼠急性肝衰竭具有显著的抑制作用[54]，从黑脉羊肚菌中提取的多酚PMP可明显抑制D-半乳糖胺/脂多研究发现羊肚菌菌丝体的乙醇提取物具有明显的保肝作用。
3.2.3 调节免疫 150 mg/kg羊肚菌粉可以促进小鼠细胞免疫功能提高[57]；EPM具有调节巨噬细胞中一氧化氮的产生并促进脾细胞的增殖，可以作为有效的免疫调节剂[58]。羊肚菌多糖的乙酰化可增强其在巨噬细胞RAW264.7中的免疫激活和抗炎活性[59]。此外，羊肚菌多糖还可以显著增强小鼠的非特异性免疫及细胞免疫[60]。
3.2.4 抗疲劳 羊肚菌粉的剂量达到500mg/kg时，具有抗疲劳作用[61]。研究表明，紧急摄入羊肚菌多糖可有效缓解应急疲劳[62]。熊正英等[63]的研究表明，羊肚菌在加速疲劳消除、抵抗疲劳产生和提高机体对运动负荷的适应能力方面有显著作用。
3.2.5 调节胃肠蠕动 吴映明等[64]研究表明，羊肚菌提取液既能加强正常小鼠胃肠蠕动，又能抑制小鼠因新斯的明负荷引起的胃肠功能亢进。
3.2.6 调血脂及调控胆固醇 殷伟伟等[52]研究发羊唐瑜婉等[67]研究发现羊肚菌多糖PMEP通过硫酸化修饰可以增强大鼠的降胆固醇活性。Li等[68]发现，黑脉羊肚菌化学羧甲基化多糖CPMEP具有较强的降胆固醇活性。
3.2.7 抗氧化 羊肚菌多糖FMP-1可发挥重要的抗氧化活性，FMP-1可以作为天然潜在的抗氧化剂降低与特发性肺纤维化（idiopathicpulmonary fibrosis，IPF）进程有关的氧化应激[69-70]；FMP-1也可以有效清除羟基、1,1-二苯基-2-苦肼基和超氧自由基，是一种很好的抗氧化剂[71-72]。Elmasta等[73]对土耳其北部2种羊肚菌（普通羊肚菌和羊肚菌）的抗氧化活性进行了研究，发现当羊肚菌乙醇提取物质量浓度达到50 μg/mL时，2种羊肚菌具有相似的还原能力，超氧阴离子自由基清除能力以及金属螯合活性。
3.2.8 抗菌 Turkoglu等[74]对尖顶羊肚菌的抗菌作用研究表明，其乙醇提取物对于微生物具有较窄的抗菌谱，其粗提物对金黄色球菌具有抗菌活性。Heleno等[75]对葡萄牙和塞尔维亚羊肚菌的抗菌性能进行了比较分析，结果表明2种样品均对5种细
4 结语及展望
羊肚菌属物种作为一类重要的药食两用真菌，具有重要的经济和药用价值。本文从羊肚菌属的物种分类、系统发育和进化以及营养成分和药用价值等方面进行了综述。然而，该类群的研究仍存在大量问题，需要进一步深入分析和研究：（1）羊肚菌属物种界定困难，种间和种内划分比较混乱，传统基于形态学和孢子显微鉴别的方法存在一定的局限性，今后需要开发新的研究方法对该属物种进行科学鉴定。目前，学者们多通过一致性系统发育物种鉴别法对羊肚菌属物种进行鉴定，此方法为羊肚菌属的分类研究提供了新思路，但该方法仍存在信息位点有限的局限性。今后，需要结合最新一代测序技术对羊肚菌属物种进行深入地系统发育和进化研究。（2）羊肚菌属物种的地理分布格局差异较大，研究不同类群之间的遗传和进化关系，需要大范围科学地进行采样与分析。如黄色羊肚菌类群主要分布于东亚，黑色羊肚菌支系主要分布于欧洲、南美洲、北美洲和亚洲，而变红羊肚菌物种主要分布于热带和亚热带。这些不同大洲和地区间的物种是否具有相似的起源方式；它们之间是否存在基因流，若存在，基因流发生的时间和空间趋势如何，这些羊肚菌类群的物种形成和分化历史如何？这些科学问题的答案仍然不是十分清楚。在进行羊肚菌属物种分类和进化研究过程中，今后应加大全球范围的采样，测量多个不同地理地区的多个形态学指标，同时结合最新的群体遗传学和基因组学的方法解析羊肚菌属的起源和进化历史，这些研究也能为东亚-北美间断分布物种的起源学说提供一定理论支撑。（3）羊肚菌属物种含有丰富的生物活性物质且具有多种药理作用，说明其具有重要的开发和利用价值；今后应重视通过对该属物种的药理药效的深入分析和研究，为实现规模化栽培和市场化开发提供有效的科学资料。利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突
参考文献（略）
来 源：尚千涵，杨 婷，高其媛，王玛丽，梁 健，王 乐，洒 威，申智清，李忠虎．羊肚菌属物种分类、系统进化和药用价值研究进展 [J]. 中草药, 2021, 52(7):2154 -2162 .
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