·专家述评·
陈天武 陈繁 陈艳丽 吴兰 蒋宇
(四川省医学影像重点实验室·川北医学院附属医院放射科，四川 南充 637000)
【摘要】肝纤维化是各种慢性肝病共有的病理改变。早期肝纤维化是可逆转的，因此早期诊断肝纤维化有助于及时干预疾病进展及控制肝硬化、肝癌的发生。但临床对于肝纤维化的诊断金标准是穿刺活检，属有创检查，因此需要使用一种无创、可重复、定量检查技术来诊断肝纤维化。磁共振成像(MRI)作为一种无辐射、无损伤、组织分辨率高、可重复性好的检查手段，尤其是近几年MRI软硬件的升级，使它逐渐成为研究的热点，本文就肝纤维化的MRI研究进展作一述评。
【关键词】肝纤维化；肝硬化；磁共振成像
肝纤维化是指在各种致病因素长期作用下，胶原纤维生成与降解失衡，胶原纤维在肝内弥散性沉积而出现的一系列病理、生理过程[1]。研究表明，早期肝纤维化通过临床干预能够实现完全逆转，因此肝纤维化的早期诊断对临床具有重大意义[2-3]。由于肝脏是一均质性器官，肝纤维化引起的肝脏变化是整体性的，磁共振成像(magnetic resonance imaging，MRI)设备能够很好地采集肝纤维化信号的变化。又由于近年来MRI的研究、发展十分迅速，MRI以其高分辨率、高敏感性、无辐射、无创伤及其多方位成像等优势，逐渐成为一种诊断肝纤维化重要手段[4-6]。本文就肝纤维化的MRI研究进展作一述评。
常规MRI扫描包括平扫T1WI、T2WI，以及增强扫描等技术。常规扫描可以直观的发现肝脏形态改变，早期肝纤维化MRI扫描图像可能未见异常，或仅表现为信号不均匀改变，晚期肝纤维化(含肝硬化)可表现为纤维分隔，T1WI为低信号，T2WI为高信号，但由于缺乏特异性，常规平扫对早期肝纤维化的诊断价值不大。MRI增强扫描时，使用造影剂可以增加病灶与肝实质信号的对比度，目前临床上最常用的造影剂以顺磁性Gd-DTPA为主，它主要缩短T1弛豫时间。在钆的基础上螯合的肝细胞特异性对比剂如Gd-BOPTA(莫迪司)和Gd-EOB-DTPA (普美显)等，其主要生化特性与Gd-DTPA相似，但T1弛豫率提高约1倍；由于其通过肾脏和肝胆双重排泄，增强效率及安全性提高；更由于其对肝细胞病变具有靶向增强功能，在纤维化、肝硬化结节癌变的鉴别中具有较高的敏感性及特异性[7]。超顺磁性氧化铁(Superparamagnetic iron oxide，SPIO)颗粒，以缩短T2驰豫时间为主，产生“黑肝”效应，使得T2WI上呈高信号的纤维显示更加清楚，SPIO增强可用于慢性肝病纤维化的分级和病程监控，但对早期纤维化优势不明显[8]。
近几年，MRI功能成像在肝纤维化的研究中得到了快速发展，能提供与肝纤维化病理、生理改变相关的功能信息，这里主要介绍肝纤维化的磁共振扩散加权成像(Diffusion weighted magnetic resonance imaging，DWI)、扩散张量成像(Diffusion tensor imaging，DTI)、扩散峰度成像(Diffusion kurtosis imaging，DKI)、弹性成像(Magnetic resonance elastography，MRE)、波谱成像(Magnetic resonance spectroscopy imaging，MRS)、灌注成像(Perfusion weighted imaging，PWI)。
2.1 扩散加权成像 DWI是一种检测水分子扩散运动的功能成像。近年来由于单次激发平面回波技术(SE-EPI)的应用，抑制或减弱了生理运动伪影，降低了扫描时间，使得DWI在肝纤维化的应用日益广泛。DWI可以无创检测活体组织内水分子的扩散运动，通过表观弥散系数值(Apparent diffusion coefficient，ADC)反映。目前DWI研究表明，肝纤维化及肝硬化病人肝脏ADC值较正常者降低，ADC值与肝纤维化分期呈显著负相关，推测由于肝纤维化胶原纤维增生与沉积，限制了肝细胞外水分子的扩散运动[9-12]。而基于DWI的体素内不相干运动(Intravoxel incoherent motion，IVIM)认为ADC值降低是由于肝纤维化破坏了肝脏微循环，造成肝实质血流灌注下降。IVIM同时包含了真实水分子和血流灌注的弥散权重，认为小b值(0-200 s/mm2)主要反映血流灌注信息；而当b>200 s/mm2时，灌注相关的弥散权重基本忽略不计，主要反映组织内水分子的弥散运动。采用多个b值来拟合IVIM双指数模型，可分解出灌注(Pseudo-diffusion coefficient，D*)和真实弥散(True diffusion coefficient，D)各自的弥散值[13-14]。目前研究表明，IVIM参数与肝纤维化分期呈负相关，如陆普选等[15]、Genwen Hu等[16]研究发现 D*值、f值(perfusion fraction)能区分早期与晚期，D*值能区分正常与早期肝纤维化，f值还能区分早中期肝纤维化，说明早期肝纤维化受灌注影响较大，因此IVIM对肝纤维化的早期诊断具有较大意义。
2.2 弥散张量及峰度成像 DTI是在 DWI 基础上发展起来的技术，它不仅能够探测水分子的扩散，还能精确描述水分子在立体空间中的扩散方向，并对这种扩散方向进行定量评价。DTI 应用较广泛的参数有：ADC值、平均扩散度(Mean diffusion，MD)、各向异性分数(Fractional anisotropy，FA)等[17-20]。在肝纤维化过程中，肝胶原纤维沉积不仅导致水分子的减少，更导致水分子扩散受限，同时，水分子的空间运动方向发生改变。有研究表明，随着肝纤维化加重，ADC值与肝纤维化分期呈负相关趋势，而FA值则是先降低再升高，其可能病理机制在肝纤维化早期，胶原纤维增加，其分布无一定方向性和规律性，导致水分子各个方向的扩散运动均有一定程度受阻，使水分子运动的主轴方向不明显，从而导致 FA 值减低；随着纤维化进展，纤维束增多，重新排列成条索状、片状，使水分子扩散的主轴方向比较明显[21]。但FA值并不能对早期肝纤维化进行诊断，相比DWI的价值，DTI能够提供的仅仅是水分子运动方向的改变。
DKI是DTI的延伸，反映更加丰富的水分子扩散方向的信息。2005年由Jensen等[22]首先提出，认为水分子的分布呈非高斯分布，DKI能反映组织微环境变化，它需要更高的b值(一般b>1000 s/mm2)，以及更加先进的MRI设备。在肝纤维化的研究中，由于在腹部使用DKI需要克服的问题很多(如采集时间长，高b值时图像噪声比较大，梯度场的选择，呼吸伪影大等)，目前DKI用于肝纤维化的研究尚未完全成熟，尤其是在肝纤维化的分级与DKI参数的相关性方面，研究较少[23]。现有的研究，Anderson 等[24]通过小鼠肝纤维化模型，在9.4 T高场强 MR 设备上对离体小鼠肝纤维化标本进行了DKI(b值高达3500 s/mm2)研究，发现肝纤维化的组织病理学评估与DKI参数有明显相关性，认为DKI在肝纤维化的诊断中具有很大的潜力。
2.3 弹性成像 随着肝纤维化的进展，肝组织的硬度逐渐增加。MRE激发装置可在肝脏表面施加压力产生约 60 Hz 的机械波， 机械波使肝组织发生质点移位，位移大小与质点的弹性、肝脏硬度有关。MRE检测这些质点移位后，通过一系列算法，计算出肝组织的弹性值。肝脏由于本身均质，体积大，距离体表近等特点，使得机械波易于传播和计算，是MRE在人体应用中最理想的脏器[25]。MRE 检查具有检测结果稳定、可重复性高、操作者依赖性小等优势。Bohte等[26]发现MRE测量的肝脏弹性值可重复性和再现性均较高，在肝纤维的研究中，MRE能够鉴别肝纤维化的分期。Lee等[27]研究发现肝纤维化F1、F2、F3和 F4期 MRE 临界值分别为2.5、2.7、3.0 和 3.9 kPa，其结果与肝纤维化分期呈显著正相关。MRE对肝纤维化分期的诊断效能用ROC曲线(Receiver operating characteristic curve)表示，得出其AUC值(Area under the curve)均为0.987～0.988，结果表明 MRE具有极高的敏感性和特异性，可用于明确区分不同程度的纤维化和肝硬化。MRE对各期肝纤维化的诊断准确性高达90%以上，是目前最具前景定量评价肝纤维化分期的MR技术[28]。MRE目前仅在一些科研机构中开展，尚未真正应用于临床。
2.4 波谱成像 MRS是一种基于核磁基本理论及化学位移、质子自旋耦合现象等的无创检测活体组织器官代谢和化合物定量分析的技术。在肝纤维化损伤修复过程中，肝细胞代谢合成增加、分解减少以及肝细胞本身成分减少，从而使得肝细胞一些化学成分发生变化。MRS可通过检测这些变化来评价纤维化及其程度[29]。肝脏MRS主要有1H-MRS和31P-MRS两种。1H-MRS主要研究的化合物有氢复合物、脂质(Lipid)、胆碱(Cho)、糖原/葡萄糖复合物(Glyu)等。一些研究发现脂质的成分、含量与肝纤维化程度存在一定关系，Cheung等[30]研究发现肝纤维化的脂质及饱和脂肪酸指数较正常明显增加，而在早期肝纤维化中，非饱和脂肪酸指数较正常对照组有显著差异，认为肝脏脂质含量及成分的改变对于肝纤维化的诊断，尤其是早期肝纤维化的诊断具有重大意义。Cho等[31]的研究也得出了同样结论。而王秋实等[32]发现Cho /lipid、Glyu /lipid随肝纤维化进展而增加，Cho /lipid 在重度肝纤维化或早期肝硬化时，其变化具有统计学差异，而在早期肝纤维化中的变化没有明显差异。31P-MRS主要研究的代谢物包括三磷酸腺苷(ATP)、无机磷(Pi)、磷酸单脂(PME)和磷酸二脂(PDE)等，ATP 和 Pi 反映细胞的能量代谢，PME和PDE则反映细胞磷脂合成与分解。有学者[33]认为PME /PDE是检测肝硬化的敏感指标，可利用它区分轻中度肝纤维化与肝硬化。
2.5 灌注加权成像 PWI是一种利用快速成像序列和图像后处理技术来反映组织微血管分布和血流灌注状况，提供组织器官血流动力学信息的功能性成像方法。PWI主要有三种类型：①对比剂首过灌注, 为动态增强磁共振成像。②动脉血质子自旋标记技术(Arterial spin labeling，ASL)，利用血流内水分子自旋标记技术来观察微循环的灌注情况。③血氧水平依赖性磁共振功能成像(Blood-oxygen level dependent functional magnetic resonance imaging，BOLD-fMRI)，是PWI 中的新领域[34]。目前研究最多的是对比剂首过灌注成像。在肝纤维化的过程中，胶原纤维肝血窦内沉积，导致间隙减小甚至消失，血管阻力增大，甚至肝窦血管的闭塞，以及侧枝循环形成，当假小叶形成后，压迫回流的肝静脉，综合以上因素引起门静脉高压，这些组织学改变为 PWI 在肝纤维化的诊断与分期中的应用提供了病理学基础[35-37]。有研究表明，PWI可用于定量评价肝纤维化及分期。Hagiwara等[38]发现，对轻中度肝纤维化和重度患者进行比较，发现肝动脉血流量(Hepatic arterial perfusion，HAP)、肝动脉灌注指数(Hepatic perfusion index，HPI) 、门静脉灌注指数(Portal perfusion index，PPI)、分布容积(Distribution volume，DV) 和平均通过时间(Mean transmit time，MTT)在两组间差异具有统计学意义，以DV为著，并认为 DV 是诊断晚期肝纤维化最佳的指标。Leporq等[35]研究发现，随着肝纤维化的加重，肝动脉灌注值(HAP)增加而门静脉灌注值 (Hepatic portal perfusion，HPP)下降导致HPI上升，HPP、HPI与纤维化分期高度相关，提示在临床随访过程中，可将这两个指标作为相关参数来评价疾病的变化。刘鑫等、周丽等[39-40]研究发现，门静脉和肝实质的峰值时间(Time peak，TP)与肝纤维化分期呈显著正相关，门静脉和肝实质的最大上升斜率、门静脉的最大下降斜率与肝纤维化分期呈显著负相关，肝实质的最大下降斜率与肝纤维化分期呈负相关，并且门静脉峰值时间可以区分正常与中晚期肝纤维化，而肝实质峰值时间可以区分早中期肝纤维化与晚期肝纤维化。以上研究表明，PWI在肝纤维化定量及分期中的应用具有较大的价值。
MRI 是迄今为止肝纤维化诊断最精确的检查手段之一。目前关于肝纤维化的各种MRI技术研究层出不穷，各种研究结果也不尽相同，但都试图从MRI各方面研究来解释肝纤维化发生的机制及其影像学特征。肝纤维化的MRI诊断正由原有的形态学定性诊断向功能影像定量诊断甚至是分子影像评价发展。随着研究的深入，以及MRI设备的升级创新，肝纤维化MRI评价具有广阔的研究和应用前景。
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Liver fibrosis on magnetic resonance imaging: current status
CHEN Tianwu, CHEN Fan, CHEN Yanli, WU Lan, JIANG Yu
(Sichuan Key Laboratory of Medical Imaging, Department of Radiology, The Affiliated Hospital of North SichuanMedical College, Nanchong 637000, Sichuan, China)
【Abstract】Liver fibrosis is the common pathological changes of a variety of chronic liver diseases. The early liver fibrosis is reversible, and then early diagnosis of liver fibrosis can be helpful for timely and effectively intervening the progression of fibrosis and the occurrence of liver cirrhosis or liver cancer. However, the golden standard for the diagnosis of liver fibrosis is biopsy. Because of invasive nature of biopsy, a noninvasive and repeatable quantitative examination technology is needed to diagnose liver fibrosis. As a noninvasive method, magnetic resonance imaging is a technology with no radiation, high resolution of tissue and good repeatability of measurement, and the hardware and software have been upgraded. Magnetic resonance imaging of liver fibrosis has become a hot research theme during recent years. In this paper, we will review the current status of magnetic resonance imaging in liver fibrosis.
【Key words】Liver fibrosis; Liver cirrhosis; Magnetic resonance imaging
基金项目：国家自然科学基金(81050033)；四川省科技支撑计划项目(2011SZ0237)
执行编委简介：陈天武，临床医学博士，三级教授，硕士生导师，国家留学基金委公派留美归国学者，川北医学院附属医院放射科副主任，医学影像学院教务科长，食管癌发病机制与临床诊治四川省青年科技创新研究团队带头人、四川省省属高校科研创新团队带头人，四川省卫生计生委第11批学术技术带头人，第三届四川省卫生计生委有突出贡献中青年专家，四川省第10批学术技术带头人后备人选。现任中华医学会放射学分会腹部专业委员会委员、中国研究型医院学会感染与炎症放射学专委会常委、中国医学装备协会普通放射装备专业委员会常委，四川省医师协会放射医师分会常委，四川省医学会放射专业委员会青年委员会副主任委员、MRI学组副组长，国家自然科学基金同行评议专家，浙江省自然科学基金同行评议专家，四川省科技进步奖评审专家，European Radiology、Journal of Magnetic Resonance Imaging、Clinical Radiology、Academic Radiology等8本SCI期刊审稿专家，核心期刊《国际医学放射学杂志》《西部医学》和《四川医学》等多种杂志编委，EI收录期刊《生物医学工程学杂志》审稿专家。截止2016年11月，主持及主研国家级、省部级科研项目14项，其中以负责人承担国家自然科学基金2项、四川省杰出青年科技基金1项、四川省青年科技创新研究团队1项、四川省省属高校科研创新团队1项、四川省科技支撑计划1项，主研国家自然科学基金3项、国家卫生部重大专项1项。以第1完成人获2015年度四川省科技进步奖二等奖1项、以第3完成人获2012年度四川省科技进步奖三等奖1项。发表论文130余篇，其中SCI论文67篇，影响因子累计超过200。所有论文中，第1作者及通讯作者、共同第1作者论文占70余篇，其中第1及通讯作者SCI论文35篇、共同第1作者SCI论文5篇，累计影响因子超过100。研究方向：腹部CT/MRI及分子影像学。
【中图分类号】R445.2
【文献标志码】A
doi：10.3969/j.issn.1672-3511.2017.04.002
(收稿日期：2016-11-30；编辑：张小平)
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