吴 琼1，2，房世保1，李小毅3，刘洪枫3，陈 革3，杨 筱2，朱沈玲2，姜玉新2，赵瑞娜2，夏 宇2，杨 萌2，张 青2，王 亮2，李文波2，张 波2
1青岛大学附属医院超声科，青岛266003
中国医学科学院 北京协和医学院 北京协和医院2超声医学科3基本外科，北京100730
【摘要】目的 探讨甲状腺癌淋巴结清扫术前淋巴结超声定位的作用。方法 回顾性分析2012年1月至2015年5月在北京协和医院行甲状腺癌颈部淋巴结清扫术并行术前超声淋巴结定位的38例患者 (共89个淋巴结)的临床及超声资料，分析转移性淋巴结的部位、超声特征及其在诊断转移性淋巴结中的价值。结果 89个术前超声定位淋巴结的短径平均为 (0.59±0.25)cm，23个 (25.9%)位于颈部Ⅱ区，25个 (28.1%)位于Ⅲ区，17个 (19.1%)位于Ⅳ区，5个 (5.6%)位于Ⅴ区，19个 (21.3%)位于Ⅵ区。经手术病理证实，89个定位淋巴结中，80个为淋巴结，其中60个为转移性，20个为非转移性 (8个炎性淋巴结，12个正常淋巴结);6个对应区域内未切除淋巴结;2个为纤维、神经组织;1个为胸腺组织。比较转移性和非转移性淋巴结的超声特征，发现血流信号杂乱在两组间差异有统计学意义 (46.67%比5.00%，P=0.001)，其诊断转移性淋巴结的敏感性为46.67%，特异性为95.00%;其余特征包括淋巴结短径≥1 cm、短径/长径≥0.5、皮髓质分界不清、皮质增厚、皮质内无回声、皮质内强回声、皮质内高回声、外周型血流信号及血流信号丰富在两组之间差异均无统计学意义。结论 术前超声定位的淋巴结通常较小，临床不易触诊，术前定位能够指导外科医生更加精确地确定手术范围，为靶向切除转移性淋巴结提供更精准的依据。淋巴结内血流信号杂乱是超声鉴别转移性淋巴结特异性较高的指标，结合其他超声特征对指导淋巴结定位具有重要作用。
【关键词】甲状腺癌;手术;淋巴结;超声;定位
Med J PUMCH，2015，6(5):338－342
甲状腺癌通常预后良好，但仍有5%～20%的患者可发生肿瘤复发［1］，其中约60% ～75%发生于颈部淋巴结［2］，而早期手术干预能够将10年生存率提高到80% ～90%［3］。因此，无论是首次手术还是二次手术的甲状腺癌患者，术前准确评估颈部淋巴结对指导手术至关重要。尤其是对于二次手术患者，首次手术形成的瘢痕、纤维化使得二次手术难度增大，喉返神经损伤、甲状旁腺功能减退等并发症的发生率增加，故术前淋巴结定位对术中定向准确地切除病变淋巴结起着重要作用。超声作为甲状腺疾病主要的影像学检查方法，能够对颈部淋巴结进行定性评估，并对可疑转移性淋巴结进行术前定位，尤其是临床触诊阴性的病灶。本研究回顾性分析行术前淋巴结定位患者的超声资料及临床病理资料，分析定位淋巴结的部位、超声特征及其对手术靶向切除的作用。
资料
2012年1月至2015年5月在北京协和医院行甲状腺癌颈部淋巴结清扫术并于术前行超声淋巴结定位检查，且具有完整超声及临床检查资料的患者共38例。其中女性21例，男性17例;年龄11～62岁，平均年龄 (40.1±12.2)岁。
仪器及超声检查方法
应用Philips iU 22彩色多普勒超声诊断仪L12-5探头进行检查，选择仪器预设的甲状腺检查条件，随时调整动态范围、增益、深度、聚焦区域使图像达最佳。患者取仰卧位，扫查颈部淋巴结，对超声疑诊转移性淋巴结进行定位，并在皮肤上作标记。记录淋巴结的位置、大小、形态、内部回声、血流特点。
统计学处理
应用SPSS 19.0软件进行统计学分析。计量资料以均数±标准差表示，计数资料的比较采用χ2检验及Fisher确切概率法。P＜0.05为差异有统计学意义。
临床特征
行术前淋巴结超声定位的38例患者中，首次手术者17例，均以“发现甲状腺结节或颈部肿物”入院，二次或多次手术者21例，均以“甲状腺癌术后，发现颈部肿大淋巴结”入院;术后病理显示原发灶为乳头状癌33例，滤泡癌2例，髓样癌3例。38例患者共定位89个淋巴结，所有定位淋巴结均为超声怀疑转移性淋巴结。定位淋巴结短径平均(0.59±0.25)cm，其中≤1 cm者83个，占所有定位淋巴结的93.26%。定位淋巴结位置位于颈部Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ、Ⅵ区，比例分别为 25.9%、28.1%、19.1%、5.6%、21.3%，其中首次手术患者定位淋巴结多位于Ⅲ区 (41.67%)及Ⅳ区 (27.78%)，二次或多次手术患者定位淋巴结多位于Ⅱ区 (35.85%)及Ⅵ区 (24.53%)(表1)。术后病理证实89个定位淋巴结中有80个为淋巴结，其中60个为转移性淋巴结，20个为非转移性淋巴结。对于首次手术患者，36个定位淋巴结的对应区域中发现30个 (83.33%)为转移性淋巴结，6个为正常淋巴结;而对于二次或多次手术患者，53个定位淋巴结的对应区域中发现30个 (56.60%)为转移性淋巴结，8个为炎性淋巴结，6个为正常淋巴结，2个为纤维、神经组织，1个为胸腺组织，6个对应区域内未切除淋巴结。首次手术患者有4例出现术后手足麻木等低钙症状，二次手术患者仅有2例出现指端、面部麻木症状，所有患者均无神经损伤症状出现。
超声特征
比较转移性淋巴结和非转移性淋巴结的超声特征，发现血流信号杂乱在两组之间差异有统计学意义(P=0.001)，血流信号杂乱诊断转移性淋巴结的敏感性为46.67%，特异性为95.00%;其余特征包括淋巴结短径≥1 cm、短径/长径≥0.5、皮髓质分界不清、皮质增厚、皮质内无回声、皮质内强回声、皮质内高回声、外周型血流信号及血流信号丰富在两组之间差异均无统计学意义 (表2)。然而，非转移性淋巴结均未出现淋巴结皮质内无回声，仅有1例非转移性淋巴结出现皮质内高回声。4个皮质内见强回声的非转移性淋巴结中，3个病理证实为淋巴结慢性炎症。术前及术后的超声声像图对照见图1。
表1 甲状腺癌手术患者的术前淋巴结超声定位及手术情况
)］首次甲状腺手术患者 36 0.61±0.27 33(91.67) 3(8.33) 377 30(83.33)组别 术前定位淋巴结个数淋巴结短径(cm，(
表2 80个经病理证实的淋巴结术前超声特征［例 (%)］
皮髓质分界不清 皮质增厚 皮质内无回声转移性淋巴结 (n=60) 7(11.67) 33(55.00) 54(90.00) 5(8.33) 12(20.00)组别 短径≥10 mm 短径/长径≥0.5非转移性淋巴结 (n=20) 1(5.00) 13(65.00) 20(100 ) 1(5.00) 0(0 ) P值 0.667 0.433 0.424 1.000 0.071组别 皮质内强回声 皮质内高回声 外周型血流信号 血流信号丰富 血流信号杂乱转移性淋巴结 (n=60) 18(30.00) 9(15.00) 5(8.33) 26(43.33) 28(46.67)非转移性淋巴结 (n=20) 4(20.00) 1(5.00) 4(20.00) 6(30.00) 1(5.00) P值0.386 0.435 0.307 0.292 0.001
随着越来越多的甲状腺癌患者进行术后规范化随诊以及检测技术的进步，越来越多的颈部可疑复发或转移淋巴结被检出，尤其是临床触诊阴性的淋巴结，径线往往小于等于2 cm。手术切除仍然是甲状腺癌颈部淋巴结复发转移的首选治疗方式［4］，术前触诊阴性淋巴结的超声定位可能会提高首次手术成功切除可疑淋巴结的几率，降低癌症复发率、转移率，降低二次手术的可能性。同时，对于二次或多次手术，术前淋巴结超声定位则可起到导向作用，为手术成功及减少术后并发症提供保障。
图1 女，22岁，发现颈部包块1年
A.术前超声示气管前方 (Ⅵ区)定位淋巴结，内可见多数点状强回声;B.术后超声示Ⅵ区未见异常肿大淋巴结
本研究中首次手术者有4个定位于Ⅱ区的淋巴结，术后病理均证实为转移性淋巴结。Ⅱ区虽然不是甲状腺癌颈淋巴结清扫术的常规清扫区域，但术前淋巴结超声定位使手术范围扩大，避免了二次手术。本研究中二次或多次手术者定位淋巴结53个，临床触诊均为阴性，手术成功切除淋巴结44个，其中30个为转移性淋巴结，术后随访显示本组患者均未再次出现淋巴结转移。术前超声定位为外科医生靶向切除可疑转移性淋巴结，并作相应区域的清扫提供指导，为手术范围的确定提供更精准的依据［5］。
一项对于N0期头颈部恶性肿瘤患者的研究指出，用淋巴结短径10 mm作为界值诊断转移性淋巴结的特异度为92%，敏感度为63%［6］。而在本研究中，此项指标在两组之间差异无统计学意义，且60个转移性淋巴结中有53个 (88.33%)淋巴结短径小于1 cm，因此，单独使用淋巴结大小诊断颈部转移性淋巴结并不可靠。另有研究指出，淋巴结短径/长径 (S/L)是诊断淋巴结转移的较理想指标，当淋巴结短径/长径≥0.5时，其预测淋巴结转移的敏感度可达95%［7］。而在本研究中，此项指标在两组之间差异亦无统计学意义，45.00%的转移性淋巴结S/L＜0.5，所以淋巴结S/L诊断转移性淋巴结的价值有限，应结合其他超声特征综合评价。
在本研究中，淋巴结血流信号杂乱在两组间差异有统计学意义，其诊断转移性淋巴结的特异性较高，敏感性较低。皮髓质分界不清是转移性淋巴结最常见的特征，而本研究中所有非转移性淋巴结也均表现为皮髓质分界不清。故仅靠此特征诊断转移性淋巴结不可靠。皮质高回声、液化坏死及钙化被认为是诊断转移性淋巴结较特异的指标，但在本研究中两组之间差异无统计学意义，这可能与样本量较少有关。但值得注意的是，4个皮质内见强回声的非转移性淋巴结中，3个病理证实为淋巴结慢性炎症，所以皮质内钙化不仅可以发生在转移性淋巴结中，也可发生在炎性淋巴结中［8］。
在本研究中，有1个定位淋巴结经病理证实为胸腺组织，术前超声表现为气管左侧低回声，内见少许点状血流。另有2个定位淋巴结经病理证实为纤维、神经组织，均位于左颈部Ⅲ区，呈低回声，其中1例皮质内可见无回声，内部血流信号丰富杂乱，另1例未见血流信号。所以术前超声定位的淋巴结不一定是真正的淋巴结，尤其当其具备转移性淋巴结的超声特征时，容易造成误诊。故行颈部淋巴结超声定位时，应根据淋巴结的超声特征及原发病灶的情况综合评判。
综上，术前行超声定位的淋巴结通常较小，临床不易触诊，术前超声定位能够指导外科医生更加精确地确定手术范围，为靶向切除转移性淋巴结提供更精准的依据。淋巴结内血流信号杂乱是超声鉴别转移性淋巴结特异性较高的指标，结合其他超声特征对指导淋巴结定位具有重要的作用。
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Role of Preoperative Localization with Ultrasound in Thyroid Carcinoma Neck Lymphadenectomy
WU Qiong1，2，FANG Shi-bao1，LI Xiao-yi3，LIU Hong-feng3，CHEN Ge3，YANG Xiao2，ZHU Shen-ling2，JIANG Yu-xin2，ZHAO Rui-na2，XIA Yu2，YANG Meng2，ZHANG Qing2，WANG Liang2，LI Wen-bo2，ZHANG Bo2
1Department of Ultrasound，The Affiliated Hospital of Qingdao University，Qingdao 266003，China
2Department of Ultrasound，3Department of General Surgery，Peking Union Medical College Hospital，Chinese Academy of Medical Sciences＆Peking Union Medical College，Beijing 100730，China
【Abstract】Objective To explore the role of preoperative localization of lymph nodes with ultrasound in thyroid carcinoma neck lymphadenectomy．Methods Altogether 38 patients(89 located lymph nodes)who underwent thyroid carcinoma neck lymphadenectomy and preoperative localization of lymph nodes with ultrasound in the period from January 2012 to May 2015 in Peking Union Medical College Hospital were enrolled in this study．The location and the ultrasonic features of metastatic lymph nodes were retrospectively analyzed，the value of theultrasonic features in diagnosis of metastatic lymph nodes was also evaluated．Results The short-axis diameter of the 89 lymph nodes located with ultrasound was(0.59±0.25)cm．Twenty-three lymph nodes(25.9%)were located in levelⅡ，25(28.1%)in levelⅢ，17(19.1%)in levelⅣ，5(5.6%)in levelⅤ，and 19 (21.3%)in levelⅥ．Surgery pathological findings confirmed that 80 of the 89 located lymph nodes were lymph nodes，of which 60 were metastatic and 20 were non-metastatic(8 inflammatory and 12 normal)．No lymph node was found in the corresponding levels of 6 located lymph nodes．Two of the located lymph nodes were diagnosed as fibrous and nervous tissues and one as thymus tissue．There was significant difference in disordered blood flow between metastatic lymph nodes and non-metastatic lymph nodes(46.67%vs．5.00%，P=0.001)．The sensitivity and specificity of disordered blood flow in diagnosing metastatic lymph nodes were 46.67%and 95.00%，respectively．There was no significant difference in short-axis diameter(≥1 cm)，short-to-long axis(S/L)ratio (≥0.5)，unclear corticomedullary differentiation，thickened cortex，anechoic，strong echoic，and hyperechoic areas in cortex，peripheral blood flow or abundant blood flow between metastatic and non-metastatic lymph nodes．Conclusions The lymph nodes located with preoperative ultrasound are usually too small to be palpated by surgeons．Preoperative localization with ultrasound of lymph nodes could guide the scope of operation and targeted dissection of metastatic lymph nodes．The disordered blood flow is specific in diagnosing metastatic lymph nodes，which could play an important role in preoperative localization of lymph nodes when combined with other ultrasonic features．
【Key words】thyroid carcinoma;surgery;lymph node;ultrasonography;localization
Corresponding author：ZHANG Bo Tel:010-69159318，E-mail:zora19702006@163．com
【中图分类号】R445.1 【
文献标志码：】A 【
文章编号：】1674-9081(2015)05-0338-05
DOI：10.3969/j.issn.1674-9081.2015.05.005
(收稿日期：2015-07-20)
通信作者：张 波 电话:010-69159318，E-mail:zora19702006@163．com
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