JSE专辑 | 青藏高原植物多样性和生态适应

青藏高原由三个部分组成，即高原台面、喜马拉雅山和横断山。其中，喜马拉雅山和横断山加上周围的高山地区又被称为“泛喜马拉雅地区”。这里是全球最大、环境最复杂的高山地区，被称为“世界第三极”，同时也是全球生物多样性热点地区。青藏高原地形复杂、气候多变、环境多样，生物多样而丰富，是研究生物起源、多样化和生态适应的“天然实验室”，吸引了国内外科学家的长期关注。我国上世纪组织了全国科学家开展了全面的青藏高原科考，目前正在进行第二次青藏高原科考。本期专辑收集了青藏高原植物起源和进化相关的15篇论文，包括2篇特邀综述和13篇研究论文；研究涵盖了基因组进化、系统发育、生态适应和古植物学等方向。

图1 青藏高原的范围，包括：台面 (Platform)、喜马拉雅山脉 (Himalayas) 和横断山脉 (Hengduan Mountains) (Mao et al., 2021)

在两篇特邀综述中，Mao et al. (2021) 首先对在青藏高原植物多样性起源推断中存在争议的关键科学问题和可能的原因进行了系统总结。他们指出，青藏高原英文名称和所指范围在各种文献中存在极大差异，这些差异也影响了对青藏高原隆升的讨论；使用分子系统树标记的物种多样化时间来反应青藏高原隆升时，导致争议的原因不仅包括对青藏高原范围的认识和分子系统树定年误差，最为重要的是高原隆升和物种多样化不存在明显的因果关系。此外，高原台面是否存在大冰盖的争论，无论是地学还是近年的谱系地理学研究都支持“不存在大冰盖”。除此之外，作者还综述了关于生物高海拔适应的基因组研究进展，发现不同物种对高海拔适应的正选择基因存在差别，但都是高原极端环境生理、生殖适应等通路上的关键基因。在另一篇特邀综述中，Tong et al. (2021) 从传粉系统、花粉限制、自花授粉和性别系统等方面对高山植物的繁殖策略进行探讨。他们指出，在由动物授粉的高山开花植物中，有95.4%的传粉者为昆虫（例如：蜜蜂、蛾类、蝴蝶和蝇类），只有4%为非昆虫类动物（例如：蝙蝠和鸟类）。对于高山植物而言，花粉限制是适应极端环境生殖生存的主要挑战，从异交到自交亲和的转变是解决这个挑战的一个有效策略。接下来的13篇研究论文，分别从基因组学、生态学和古生物学对青藏高原高山植被的起源和适应进行了详细的探讨。

图2 青藏高原地区的开花植物及其传粉者 (Tong et al., 2021)

一、基因组学：系统发育、物种形成和高海拔适应

近年来，随着测序技术的发展，以更低成本获得的丰富基因组数据为研究生物的系统发育关系和进化历史提供了便利。在本期专辑中，Zhou et al. (2021) 使用系统发育基因组学的方法，分别基于核基因数据和质体基因组数据重建了芍药属（Paeonia L.）的系统发育关系，并探讨了该属的生物地理历史。结果表明，现存芍药属植物的共同祖先是生活在“泛喜马拉雅地区”的孑遗类群，并在随后的时间发生多样化并逐渐扩散到北半球。在这个过程中，气候的震荡驱使了多倍化物种形成，进一步促进该属植物的物种多样化。Ye et al. (2021) 基于简化基因组测序对喜马拉雅和横断山地区的两个竹属植物（Fargesia Franchet和Yushania Keng）的系统发育关系进行了重建，揭示了网状进化在这两个类群的物种多样化过程中十分普遍。Chen et al. (2021) 基于转录组数据和质体基因组数据构建了龙胆科（Gentianaceae）龙胆亚族（Gentianinae）及其近缘类群67个物种的系统发育树。结果表明，相较以前认为的地理隔离，杂交和基因复制的共同作用更有可能是该亚族在青藏高原地区物种快速多样化的主要原因。

图3 龙胆亚族系统发育及其基因复制事件 (Chen et al., 2021)

某些类群虽然在形态上很相似，却属于不同的物种，即隐存种。隐存种的存在对物种的界定造成了巨大的困难。基于基因组数据，Li et al. (2021b) 对分布在横断山脉的藏象牙参（Roscoea tibetica Batalin）的遗传分化进行研究。发现藏象牙参内存在两个在遗传和生态位上均高度分化的分支，因此可以划分为不同的物种。基因流的检测结果表明这两个高度分化的谱系在最初的分歧之后存在二次接触后产生的杂交历史。Li et al. (2021a) 使用全基因组重测序手段揭示了分布在高海拔山区的圆叶杨（Populus rotundifolia Griff.）和较低海拔分布的山杨（P. davidiana Dode）之间存在广泛的杂交。进一步的正选择分析在圆叶杨中鉴定了与高海拔适应相关的正选择基因。该研究结果揭示了在物种形成过程中，基因流是普遍存在的；而自然选择的存在是在具有高水平的基因流的情况下仍能维持物种之间差异的重要保障。Zhang et al. (2021) 使用转录组数据揭示了青藏高原地区分布的卵囊藻属（Oocystis）高海拔物种适应极端环境的相关基因和位点变异。

图4 卵囊藻响应高海拔地区紫外胁迫可能的分子机制 (Chen et al., 2021)

二、生态适应

探究植物如何适应青藏高原不同的生境一直是一个有趣的话题。在该期专辑中，共有三篇文章探究植物在授粉、气候和功能性状上的生态适应。高海拔地区恶劣的环境不仅影响了植物的适应性进化，也影响了传粉者的相应变化。Pi et al. (2021) 比较了牛奶子（Elaeagnus umbellata Thunb.）在三个海拔梯度上有效授粉者的组成。作者发现在更高海拔生长的牛奶子具有更小的花、更长的花管，同时也拥有更多的花蜜。与之对应，随着海拔的升高，昆虫传粉者数量逐渐降低、鸟类传粉者数量逐渐增高。相较于昆虫，鸟类更能适应高海拔环境并给植物传粉。因此，高海拔地区的植物的花进化出了更能吸引鸟类的性状以便更有效地传粉。在第二篇研究论文中，He et al. (2021) 统计了喜马拉雅东南干旱河谷地区的黄背栎（Quercus pannosa Hand.-Mazz. s.l.）在季风和非季风季节叶片功能性状。他们发现黄背栎在自然条件下只在季风季节生长。因此，当地季风的持续时间是决定黄背栎分布范围的主要因素。在第三篇论文中，Zou et al. (2021) 从系统发育关系、功能性状上揭示了杜鹃花属（Rhododendron L.）植物在小尺度生态位上的共存机制。作者发现，由于竞争排斥的影响，亲缘关系相近的物种尽管在形态上很相近，但是拥有不同的海拔生态位；亲缘关系更远的物种由于生境过滤或生态适应，拥有更相似的功能性状，同时也共享更多的海拔生态位。因此，进化历史和性状选择的共同作用使得杜鹃属不同物种能在相似的海拔梯度上共存。

图5 十五种杜鹃花属植物系统发育、功能性状和海拔范围 (Zou et al., 2021)

三、古植物学研究

古生物学为研究青藏高原古植被类型及其进化，以及分布地区海拔的变化提供了直接的证据。近年来，越来越多热带、亚热带植物化石在青藏高原腹地的发现，表明青藏高原数千万年前属于拥有丰沛降雨的季风气候，那时这些地点的古海拔远比现在低。本期专辑共收录了4篇关于青藏高原古植物学的研究论文。在第一篇论文中，Wang et al. (2021) 在青藏高原中部发掘了一种现分布于热带非洲和亚洲地区的青藤属（Illigera Blume）植物的化石。结合以前在北美报道的该属化石，共同说明始新世时期北美和古青藏高原地区存在广泛的植物交流。类似地，Del Rio et al. (2021) 也在青藏高原中部地区发掘出了来自始新世中期的锡生藤属（Cissampelos L.）和拟蝙蝠葛属（Menispermites Lesq.）植物化石。这两个属所在的防己科（Menispermaceae）现在主要分布在泛热带和温带地区。Li et al. (2021c) 报道了一种现今广泛分布在北半球亚热带到暖温带的紫荆属（Cercis L.）植物的化石，该化石来自于青藏高原东北部的中新世沉积物中。因此，推断该地区在中新世的古海拔在2400 m以下。最后，印度类黄杞（Palaeocarya indica Hazra）化石的发掘为推断其生物地理历史和喜马拉雅南部的古植被类型也提供了有力依据 (Hazra et al., 2021)。

图6 现存青藤属植物分布范围及其化石发掘地点 (Wang et al., 2021)

这些化石的发掘，一方面揭示出了目前青藏高原所在地区的环境，在始新世到中新世还拥有温暖、湿润的古气候，生长着许多现在适合热带和亚热带气候的植物类群；海拔也很低。另一方面，也揭示出了古青藏高原地区和北美、欧洲历史上存在广泛的植物区系交流。

我们希望本期专辑能有助加深学者对青藏高原高山植物的进化历史和生态适应的理解；同时希望激发今后对青藏高原植物多样性更多精彩的研究。未来更值得在如下方面开展工作：（1）结合种群遗传学和形态学统计数据对重要类群进行物种界定和分类学研究，进一步搞清楚该地区的物种种类和分类单元；（2）开展物种形成、特别是物种快速辐射分化的模式和机制研究；（3）阐明物种适应过程中的关键分子遗传机制和相应的等位基因变化；（4）将物种水平和群落水平的生态适应有机统一起来；（5）利用古植物证据揭示始新世以来青藏高原从热带植被到高山植被的连续进化过程。

参考文献

Chen CL, Zhang L, Li JL, Mao XX, Zhang LS, Hu QJ, Liu JQ, Xi ZX. 2021. Phylotranscriptomics reveals extensive gene duplication in the subtribe Gentianinae (Gentianaceae). Journal of Systematics and Evolution 59: 1198–1208.

Del Rio C, Huang J, Liu P, Deng WYD, Spicer TEV, Wu FX, Zhou ZK, Su T. 2021. New Eocene fossil fruits and leaves of Menispermaceae from the central Tibetan Plateau and their biogeographic implications. Journal of Systematics and Evolution 59: 1287–1306.

Hazra T, Hazra M, Kumar S, Mahato S, Bera M, Bera S, Khan MA. 2021. First fossil evidence of Palaeocarya (Engelhardioideae: Juglandaceae) from India and its biogeographical implications. Journal of Systematics and Evolution 59: 1307–1320.

He XF, Wang SW, Sun H, Körner C, Yang Y. 2021. Water relations of “trailing-edge” evergreen oaks in the semi‐arid upper Yangtze region, SE Himalaya. Journal of Systematics and Evolution 59: 1256–1265.

Li JL, Zhong LL, Wang J, Ma T, Mao KS, Zhang L. 2021a. Genomic insights into speciation history and local adaptation of an alpine aspen in the Qinghai–Tibet Plateau and adjacent highlands. Journal of Systematics and Evolution 59: 1220–1231.

Li L, Zhang J, Lu ZQ, Zhao JL, Li QJ. 2021b. Genomic data reveal two distinct species from the widespread alpine ginger Roscoea tibetica Batalin (Zingiberaceae). Journal of Systematics and Evolution 59: 1232–1243.

Li XC, Manchester SR, Wang Q, Xiao L, Qi TL, Yao YZ, Ren D, Yang Q. 2021c. A unique record of Cercis from the late early Miocene of interior Asia and its significance for paleoenvironments and paleophytogeography. Journal of Systematics and Evolution 59: 1321–1338.

Mao KS, Wang Y, Liu JQ. 2021. Evolutionary origin of species diversity on the Qinghai–Tibet Plateau. Journal of Systematics and Evolution 59: 1142–1158.

Pi HQ, Quan QM, Wu B, Lv XW, Shen LM, Huang SQ. 2021. Altitude-related shift of relative abundance from insect to sunbird pollination in Elaeagnus umbellata (Elaeagnaceae). Journal of Systematics and Evolution 59: 1266–1275.

Tong ZY, Wu LY, Huang SQ. 2021. Reproductive strategies of animal pollinated plants on high mountains: A review of studies from the 'Third Pole'. Journal of Systematics and Evolution 59: 1159–1169.

Wang TX, Del Rio C, Manchester SR, Liu J, Wu FX, Deng WYD, Su T, Zhou ZK. 2021. Fossil fruits of Illigera (Hernandiaceae) from the Eocene of central Tibetan Plateau. Journal of Systematics and Evolution 59: 1276–1286.

Ye XY, Ma PF, Guo C, Li DZ. 2021. Phylogenomics of Fargesia and Yushania reveals a history of reticulate evolution. Journal of Systematics and Evolution 59: 1183–1197.

Zhang ZH, Chang X, Su DY, Yao R, Liu XD, Zhu H, Liu GX, Zhong BJ. 2021. Comprehensive transcriptome analyses of two Oocystis algae provide insights into the adaptation to Qinghai–Tibet Plateau. Journal of Systematics and Evolution 59: 1209–1219.

Zhou SL, Xu C, Liu J, Yu Y, Wu P, Cheng T, Hong DY. 2021. Out of the Pan‐Himalaya: Evolutionary history of the Paeoniaceae revealed by phylogenomics. Journal of Systematics and Evolution 59: 1170–1182.

Zou JY, Luo YH, Burgess KS, Tan SL, Zheng W, Fu CN, Xu K, Gao LM. 2021. Joint effect of phylogenetic relatedness and trait selection on the elevational distribution of Rhododendron species. Journal of Systematics and Evolution 59: 1244–1255.

ABOUT JSE 

Journal of Systematics and Evolution (JSE)是以分类、系统发育和进化为核心内容，以描述和理解生物多样性为服务目标的多学科综合性国际学术期刊，主要发表系统与进化生物学领域的研究成果。最新JCR影响因子为4.098，排名41/235。2019年，JSE入选中国科技期刊卓越行动计划、获第四届中国科协优秀科技论文奖。2020年，入选第27届北京国际图书博览会（BIBF）“2020中国精品期刊展”、连续第九年荣获“中国最具国际影响力学术期刊”奖。