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编译：微科盟-天真，编辑：微科盟悄咪咪、江舜尧。
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导读植物在面临复杂的自然环境时，往往会自身通过“智能”的调节体内资源的再分配，来适应不同环境的生存压力。尤其是面临病虫害的侵扰时，植物的生存受到威胁，植物体内需要分配一部分能量进行防御。在有限的资源下，植物如何平衡生长和防御两个重要的生理过程对于植物的可持续生长至关重要。本综述提及：具有高抗性的植株往往伴随着产量低下的问题，并提出四种路径解偶联生长和防御两个过程。从育种角度，科学合理设计高抗高产兼备的植株，克服植物的生长-防御权衡机制，将为未来的作物生产提供坚实的理论基础。
原名：Growth–defense trade-offs in plantsDOI号：10.1016/j.cub.2022.04.070
走过花园或庄稼地时，您可能会注意到，被害虫（昆虫或病原体）破坏的植物，看起来比附近未被破坏的同类植物要小。一个明显的解释是，由于昆虫和病原体的活动，受损的植物可能失去了大量的光合作用组织。因此，植物捕捉光线和进行光合作用的能力可能会降低，而光合作用是植物生长的燃料。虽然这可能只是受损植物看起来更小的部分原因，但还有另一种可能更有趣的解释，我们想在此讨论。事实证明，植物受到昆虫、病原体和其他生物压力的攻击，可能会“故意地”减缓它们的生长，这种反应通常是系统性的，这意味着它发生在整个植株中，超出了被害虫破坏的组织。有趣的是，一些化学物质或植物基因突变可以模拟昆虫或病原体的攻击，但不会导致光合作用组织的损失，这也会减缓植物的生长，这表明光合作用组织本身的物理损失并不总是减缓植物生长的先决条件。相比之下，植物需要在某些条件下快速生长。例如，在萌发期间寻找光线时，或者由于邻近植物的拥挤，在遮荫的树冠下时，植物生长得很快。在这种情况下，植物的快速生长的同时，往往伴随着对害虫的敏感性增加，大概是因为生长优先于防御。这种相反的生长-防御关系通常被称为“生长-防御权衡”，可以被认为是“植物经济学”的最基本原则之一，允许植物根据外部条件调整生长和防御（图1）。由于植物必须同时生长和防御，才能在自然界中繁殖和生存，生长和防御之间的权衡具有重要的生态后果。在农业环境中，作物的培育往往是为了使得与生长相关的性状最大化，这可能会在无意中，导致对生物防御有用的遗传性状丧失。因此，破译生长-防御权衡现象背后的分子机制，可能会影响未来的作物育种战略，这些战略旨在设计出高产的优势作物以及抵御生物逆境的能力。在这里，我们讨论一些关于生长-防御权衡的主流假说、我们目前对潜在机制的理解，以及正在进行的优化作物生长与防卫权衡的努力。
图1|描述植物生长和防御模块的生长-防御权衡关系图。生长模块含有植物激素生长素、油菜素类固醇（BR）、细胞分裂素（CK）和赤霉素（GA）。防御模块包含模式识别免疫受体（PRRs）、核苷酸结合的亮氨酸重复免疫受体（NLRs）、水杨酸（SA）、茉莉酸（JA）和乙烯（ET）。生长-防御权衡发生在图上部分所示的周围非生物和生物因素的背景下。1 关于生长-防御权衡的假设
有人可能会问：植物生长-防御权衡背后的生物学逻辑是什么？植物能同时长得好又防御得好吗？一种流行的假设是，防御网络的激活会对资源产生巨大的需求，而防御和生长之间的反向关系，反映了在固定的总资源预算或上限下的资源再分配（图2，上图）。事实上，植物资源从生长转移到防御，已被证明是在生物攻击时发生的，包括下调与生长和光合作用有关的基因表达，增加防御蛋白分泌，以及优先将碳和氮用于生产防御化合物。使用放射性标记的碳或氮的研究也表明，病原体或食草动物的攻击改变了正常的代谢产物，使这些资源能够合并到与防御相关的化合物中。例如，有报道称，标记来自光合作用相关的核酮糖-1，5-二磷酸羧化酶/加氧酶（RuBisCO）的氮，在野生烟草植株模拟草食后，标记氮被重新分配到与防御相关的尼古丁和酚酰胺化合物中。如果资源限制是防御激活和生长放缓之间反向关系的主要原因，人们可能会想，提供更多的资源，如增加养分、二氧化碳和/或光，是否可以减少生长和防御之间的权衡，并允许植物同时生长和防御良好（图2，下图）。换句话说，提高资源预算或上限，就足以优化植物生长和防御吗？事实上，有一些证据支持这一假设。与高营养条件下相比，在低营养条件下，食草动物防御化合物的生长和生产之间的反向关系似乎更加明显，如马利筋属植物中的强心苷（cardenolides）。在另一个例子中，拟南芥jaz多突变体生长不良，其中jaz多突变体为茉莉酸介导的防御可被组成型地激活。然而，外源蔗糖的供应增加了植物的生物量和根长，突显了如何增加资源可以使植物同时生长良好和防御能力更强。尽管如此，生长-防御权衡可能并不总是由有限的资源上限驱动，可能存在其他生物学解释。尤其这些权衡可能代表着对外部环境的暂时适应。例如，一旦察觉到虫害的存在，植物可能会故意减缓“无保护”的营养组织的生长，以避免向害虫提供食物。当生长暂停时，植物可能会暂时改变新陈代谢，以减少病原体或昆虫的压力，植物可以通过将资源引导到现有组织中，形成威慑病原体或昆虫的化学物质，物理屏障和其他防御策略上，同时也准备了新兴的组织来防御进一步的生物攻击。在此场景中，下调与生长相关的基因和资源转移可能是一种积极和固有的植物策略，而不是完全由资源上限驱动（图2，下图）。无论资源限制是否是生长-防御权衡的主要原因，这一现象对未来同时提高作物产量和防御的工作都具有重要意义。如果内部资源构成制约，将生长-防御权衡分开将更加困难，而如果生长-防御权衡只是暂时应对生物压力的固有策略，那么同时适应强大的防御和生长将相对容易。纵观植物进化史，植物可能在最初形成了生长-防御权衡机制，以应对其自然生态位中有限的资源可获得性，这通常是营养限制。然而，在营养丰富的实验室条件或肥沃的农业环境中，可能会在没有资源限制的情况下进行生长-防御权衡。因此，在实验室或作物田间条件下，生长-防御权衡可能会被解偶联，以进一步优化。事实上，在实验室和更重要的农业田间条件（如下文所强调的）中都成功地尝试了克服生长-防御权衡。但首先让我们来看看植物免疫系统的基本元素，它们把植物防御昆虫、病原体和其他生物压力协调地结合起来。图2|解释增长-防御权衡的两个假设。（上图）资源限制（上限）推动生长（绿色）和防御（橙色）之间的权衡。（下图）权衡与资源限制无关。这两个假设并不是相互排斥的，可能在不同的外部环境中运行。Y轴表示用于生长或防御的全部可用植物资源的百分比。2 植物防御网络
通过进化，植物发展了一系列防御策略来抵御生物胁迫。有些植物的防御机制是结构性的，例如形成厚厚的物理屏障（例如树皮），而其他的防御机制是可诱导的。这些诱导防御要求植物能够感知害虫的存在。为此，植物进化出了特定的免疫受体，这种受体可以检测害虫攻击期间产生的各种非自身的、来自害虫的信号或内源性的“危险”分子。这些免疫受体包括定位于植物细胞表面的模式识别受体（PRRs），用于检测来自植物细胞外部的生物攻击胁迫信号，以及主要定位于细胞内的核苷酸结合、亮氨酸重复蛋白（NLRs），用于检测存在于植物细胞内的生物攻击信号。PRRs和NLRs的激活导致下游信号和免疫输出的重叠。下游的一个关键事件是一种或多种植物防御激素的积累，如水杨酸（SA）、茉莉酸（JA）和/或乙烯。SA、JA和乙烯不仅在局部积累，以限制病原体/昆虫/杂草的攻击，而且在整个植物系统内积累，以保护植物未受感染的部分免受进一步的生物攻击，这与整个植株水平的生长-防御权衡（即超出害虫攻击的组织）尤其相关。总体而言，植物防御网的激活与数千个基因的表达和许多细胞过程的重新编程有关，这表明正如实验所证明的那样，防御激活的代价很高。例如，导致PRR或NLR信号组成型激活的植物基因突变总是会产生更小的植物。同样，JA或苯并噻二唑（一种商业上用于增强抗病能力的SA合成类似物）的应用也会对植物生长产生负面影响。3 生长-防御权衡的机制
大多数在拟南芥中进行的分子研究揭示了与防御和生长相关的信号转导网络之间的“交叉串扰”，其中植物激素起着突出的作用（图1）。作为生长-防御权衡的重要机制，可诱导性的植物防御的激活已被证明与多种植物生长激素途径有关。为了优化生长和繁殖，植物的生长和发育受到一系列激素的协调调节。主要的植物生长激素包括生长素、油菜素类固醇、赤霉素和细胞分裂素。在这里，我们不会深入到具体的防御激素途径如何与生长激素途径相互作用的细节（这些细节可以在下面列出的全面综述中找到）。一个重要的信息是生长-防御权衡可能发生在激素信号转导的任何步骤，包括在受体/共受体、信号转导激酶、转录因子和转录抑制因子的水平上，以及参与转录、翻译、转录后和翻译后修饰和胞内运输的一系列与防御相关的蛋白和代谢物。PRR信号、SA信号和JA信号各自影响生长素、油菜素类固醇和赤霉素信号，从而说明生长和防御激素调节网络之间的相互联系。除了激素的“交叉串扰”，越来越多的证据表明，生长-防御权衡也由涉及microRNAs（MiRNAs）、DNA甲基化和组蛋白修饰的机制而介导 （图3A）。许多miRNAs直接靶向编码那些NLRs、转录因子或激素生物合成和信号的关键成分的基因座，以实现生长和免疫之间的平衡。例如，在茄科（Solanaceae，茄属植物）植物中，miR482/2118超家族靶向NLR转录本中高度保守的基序对应的mRNA序列，阻止NLR基因的过度表达，从而避免在没有病原体感染的情况下，对植物生长产生负面影响（图3B）。转座元件经常与NLR基因簇相关。转座元件及其邻近基因组区域DNA和组蛋白甲基化状态的改变可影响NLR基因的表达。值得注意的是，水稻Pigm（编码NLR）启动子区域的微型反向重复转座元件（MITEs）的DNA甲基化，在平衡水稻抗稻瘟病和植株产量方面发挥着作用（图3C）。同样，通过有节奏的组蛋白修饰来调节中央昼夜节律摆动器基因：CIRCADIAN CLOCK-ASSOCIATED 1（昼夜节律相关时钟相关基因1，CCA1），使有限的资源在一天中的不同时间段更好地分配到抗病或生长上，以最大限度地发挥拟南芥某些F1杂种的防御和生长优势（图3D）。最近的研究还揭示了一个有趣的现象，即生长-防御权衡可以器官或组织特有的方式出现，以避免在整个植物水平上出现冲突。例如，在拟南芥中，顶端分生组织（SAM）含有能产生所有地上器官和组织的干细胞。干细胞的维持由WUSCHEL（WUS）转录因子控制。WUS还通过调节病毒蛋白翻译所需的植物S-腺苷-L-蛋氨酸依赖甲基转移酶（MTases），在SAM抵抗病毒感染方面发挥积极作用。WUS直接与甲基转移酶基因的启动子结合并抑制其表达，从而抑制病毒蛋白质的合成（图3E）。通过这种方式，WUS控制着SAM中与生长相关的干细胞的完整性和病毒抵抗力。在水稻中，通过清除活性氧来促进花序分生组织的生长，一种钙离子敏感蛋白，水稻抗病1号（ROD1），会减弱干细胞的免疫。ROD1基因突变使植株对多种病原菌产生抗性，但降低了花序分生组织的生长和籽粒产量。因此，在单子叶植物（水稻）和双子叶植物（拟南芥）中，SAM和花序分生组织的免疫控制是一种生长-防御权衡的器官/组织限制机制（图3D）。我们可以预见，正在进行的研究将揭示更多涉及调节植物生长-防御权衡的激素和非激素机制的例子。与此同时，最近的努力正越来越多地致力于将生长-防御权衡解偶联，作为一种有前途的策略，来生产具有强劲生长和防御特性的植物。我们在下面强调几个例子。图3|生长-防御权衡的非激素调节机制的多样性。（A）NLRs和转录因子（TFs）在不同的基因调控机制下实现防御-生长平衡的示意图。根部微生物群促进营养获取和免疫反应。（B）一些NLR免疫受体基因是由miR482/2118超家族转录后调控的，该超家族靶向编码NLR保守的P-环区的核苷酸序列。（C）叶片中感病基因PigmS启动子中可转座元件（TE）的高DNA甲基化水平避免了对PigmR介导的稻瘟病抗性的抑制。转座元件的低DNA甲基化促进了PigmS在花粉中的表达，从而提高了籽粒产量，减轻了PigmR造成的损失。这些效应的结合导致了携带Pigm基因座的水稻品种在谷物产量和高抗稻瘟病之间取得平衡（图4右图）。（D）在组蛋白修饰的中央昼夜节律摆动器基因CCA1在某些拟南芥F1植株中确保了抗病和生长杂种优势之间更好的平衡。（E）WUS-甲基转移酶（MTase）模块保护细胞生长，使其顶端分生组织（SAM）免受病毒的感染。4 解除生长-防御权衡
4.1 通过基因重组
光和茉莉酸分别是调节植物生长和防御的主要角色。特别是，对红光和远红光的感知是由一类被称为光敏色素的光感受器介导的，这种光感受器是植物生长的抑制因子。拟南芥光敏色素B（phyB）突变体表现出夸大的生长表型。相反，多个Jaz转录抑制基因发生突变的拟南芥jaz多突变体表现出基本的JA防御信号和生长受阻的表型。有趣的是，将phyB突变引入jaz多突变体可以部分挽救jaz多突变体在实验室环境中的生长（图4，左）。4.2 通过诱导表达
在SA介导的防御中，通过诱导基因表达，也显示了生长-防御权衡的解偶联。NPR1基因编码SA受体和SA防御信号的主要调节因子。NPR1在拟南芥和水稻中的组成型表达导致了强力的SA防御活性，但抑制了生长，这与生长-防御权衡一致。TBF1是一种转录因子，在拟南芥的生长-防御转换过程中发挥作用。TBF1基因的表达受两个病原菌响应的上游开放阅读框（uORF）的严格调控，这两个框架在没有病原体攻击的情况下，参与抑制TBF1翻译的基因。有趣的是，在实验室和水稻环境中，通过uORFTBF1介导的翻译控制（即仅在病原体感染期间高水平表达NPR1蛋白）调控NPR1的表达，增强了对细菌和真菌病原体的抗病能力，而没有明显的植物生长和产量损失（图4，中）。在另一个例子中，理想植物结构1（IPA1）编码一种转录因子，该转录因子在水稻结构和谷物产量中起作用。感染稻瘟菌可刺激IPA1的磷酸化，改变其与免疫调节基因WRKY45启动子的DNA结合特异性，从而增强免疫力。使用病原体诱导启动子可诱导IPA1的过表达导致细菌高耐药性，而不会对产量产生负面影响。因此，在合理的作物设计策略中，关键防御性状的诱导表达，是一种解偶联生长-防御权衡的前景看好的方法。4.3 通过利用自然遗传变异
在植物物种中，自然遗传变异存在于生长-防御权衡的程度上，可能反映了这些权衡对不同生态环境中不同的生物胁迫压力的适应。随着基因组测序和全基因组关联研究的出现，现在有可能挖掘有利的天然等位基因来改善作物生长-防御权衡。例如，在水稻中，NLR基因座Pigm赋予广谱稻瘟病抗性，不会造成产量损失。该基因座含有两个NLR基因，PigmR和PigmS。PigmR在所有水稻组织中都有组成型表达，具有广谱抗瘟性，但对产量有负面影响。PigmS抑制PigmR对抗瘟性的影响，并使粮食产量相对提高。然而，PigmS被叶片中的DNA甲基化（病原体感染的部位）沉默，导致叶片中的免疫反应增强。因此，在栽培水稻中选择了一个自然存在的Pigm基因座，通过PigmS基因表达的组织特异性变异来维持高产和抗病。水稻C2H2型转录因子基因Bsr-d1的一个等位基因在启动子中携带突变，与Bsr-d1表达减少有关。Bsr-d1通常调节下游基因，包括两个编码过氧化氢的过氧化物酶。Bsr-d1的表达减少导致过氧化氢的积累增加，对稻瘟病的抗性增强。然而，这种特殊的Bsr-d1等位基因在不影响产量的情况下，增强了过氧化氢的积累和病原菌的防御，可能是因为在这种情况下，通过育种选择降低了Bsr-d1的表达，对于平衡真菌抗性和水稻产量是最佳的。同样，如上所述，水稻钙离子传感器ROD1通过调节活性氧水平参与组织特异性免疫和生长。ROD1的突变赋予了对多种病原菌的抗性，但抑制了花序分生组织的生长，从而抑制了籽粒产量。在一些水稻品种中，存在的ROD1的一个自然变异，突变存在于编码区，该突变在不影响籽粒产量的情况下，增强了基础抗病能力。这些驯化水稻的例子，加上探索许多野生作物亲缘关系的自然变异的持续努力，应该会促进未来的工作，通过优化不同作物的生长-防御权衡来发现更多的自然变异（图4，右）。4.4 通过对植物病害易感基因的基因组编辑
在与植物寄主的共同进化过程中，病原菌经常改变植物的细胞靶标以促进病程的发生。这些宿主靶标基因中的一些被称为疾病易感基因，当疾病易感基因突变时，可以减少病原体感染。CRISPR–Cas9基因组编辑现在经常用于将这些疾病易感基因转换为抗病等位基因。例如，水稻糖转运蛋白基因OsSWEET11、OsSWEET13和OsSWEET14的启动子序列被水稻白叶枯病菌Xanthomonas oryzae pv. oryzae的转录激活物样（TAL）效应蛋白靶标。CRISPR–Cas9介导的OsSWEET11、OsSWEET13和OsSWEET14中的启动子突变阻止了TAL效应蛋白的靶向，导致对白叶枯病的广谱抗性而不损失产量（图4，中）。同样，CRISPR-Cas9介导的三个小麦抗白粉病基因座O（MLO） 同源基因的突变创造了一个广谱抗白粉病小麦品种。在这种情况下，由于生长-防御权衡，导致大多数小麦突变体表现出生长迟缓。幸运的是，一个经过MLO编辑的小麦品系含有另一个意想不到的基因组缺失，这会导致液泡膜单糖转运体（TaTMT3B）基因表达增加，从而恢复小麦的生长和产量。这些成功的例子开始说明利用基因编辑在解偶联生长-防御权衡中的力量，为操纵农作物的抗病和产量相关基因开辟了进一步的途径。
过去三十年的研究促进了我们在分子水平理解植物如何生长和防御。这些洞察已经开始在机械水平上为揭开植物生长-防御权衡之谜铺平道路。在接下来的十年里，我们可以预计会有很大的进展，将这种对生长-防御权衡的基本机械理解，转化为设计新一代在生长和防御经济上均优化的“梦想植物”。应该注意的是，生长-防御权衡发生在其他非生物和生物因素的背景下，包括光、生物钟、二氧化碳、温度、湿度、水、营养物质和微生物组（图1）。同样，越来越多的证据表明，生活在植物体内的微生物群落可以同时促进植物生长和抵御病原体。因此，未来的努力将需要考虑一种多方面的方法（图4），不仅要优化内生权衡机制，而且要利用外部因素来培育可在未来多变的气候中，生长和防御均表现良好的植物。 图4|生长-防御权衡的解偶联策略。已成功证明了实现防御-生长平衡的几个原理，包括：（左图）重新连接JA和phyB通路，以部分恢复拟南芥组成型JA信号jaz多突变体的生长；（中图）水稻中CRISPR-Cas9介导的感病（S）基因OsSWEET和MLO的基因组编辑以及关键免疫调节因子NPR1和IPA1的致病诱导表达；（右图）挖掘Pigm、BSR-D1和ROD1等位基因的自然变异。
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