本文解读
杨魁
西安交通大学第一附属医院
普外科
前言
结肠动脉在肠管附近形成动脉弓，称为边缘动脉，通常认为脾曲的边缘动脉吻合存在薄弱，被称为Griffith吻合，在此边缘动脉内侧，将连接肠系膜上动脉（SMA）及肠系膜下动脉（IMA）的动脉弓称为Riolan弓，实际上，这两个概念是存在混淆的，有时常常互用，日本多将边缘动脉内侧交通称为称为Riolan弓，而欧美则无论是内外侧都称为Riolan弓，故国际上推荐使用结肠边缘弓（Marginal arcade）的术语；虽然有Riolan弓的称谓，然而Jean Riolan本人似乎从未在自己的著作中提到关于结肠动脉循环的相关内容，所以这个名称可能是为了体现对这位伟大解剖学家的尊重；今天让我们一起通过一篇文献综述来理清Riolan弓的前世今生。
摘要
背景：Riolan弓有两种解释：(1)Riolan弓等同于边缘弓(MA)的中央部，连接肠系膜上(SMA)和肠系膜下(IMA)动脉；(2)Riolan弓代表一种罕见的动脉，连接SMA和IMA。本综述旨在强调结肠血管系统的临床重要性，并说明废除“Riolan弓”和“肠系膜曲折动脉”这两个术语的可行性。
方法：采用文献综述。
结果：Riolan弓似乎没有明显的特征，“肠系膜曲折动脉”代表血管造影术中肥厚的边缘弓和（或）左结肠动脉的升支（ALCA）；然而，一种罕见的位于中央的交通动脉已被描述。通常情况下，在结扎IMA后，边缘弓对左结肠循环是足够的，但在脾曲处，左结肠动脉升支的通畅是基本保障。
结论
由于SMA和IMA之间的交通可以用术语解剖学中提到的结构来充分描述，所以“Riolan弓”和“肠系膜曲折动脉”这两个术语应该被废除。
正文
年轻Jean Riolan（罗兰） (1580-1657)是17世纪著名的法国解剖学家，他非常欣赏Galenus（盖伦）的观点，当时Galenus的观点已经统治了14个世纪。作为一名伟大的解剖学家，他对解剖学知识做出了巨大贡献，人们可以从Riolan’s muscle, Riolan’s bouquet, and Riolan’s arch与他名字相关的同名词中得出结论。尽管巴黎解剖学会议(1955年)试图驳斥放射学、主动脉和结肠外科中著名的解剖学中的所有同名词，但后一种解剖学术语仍然存在。
Riolan弓定义与同义词
一般说来，Riolan弓指的是肠系膜上(SMA)和肠系膜下(IMA)动脉系统之间的连接。比如在主动脉和结肠手术期间结扎IMA后，以及在动脉粥样硬化性狭窄或闭塞SMA或IMA之后，这种连接被认为是侧支血流灌注的能力。然而，关于这个名称代表的是哪个解剖结构还没有达成共识。在文献中可以找到的大量同义词证实了这一点(表1)。文献中对Riolan弓有两种不同的解释：(1)边缘弓(MA)的同义词，也称为Drummond、Paracolicus或Paracolade的MA；(2)连接SMA和IMA的罕见的独特解剖结构。
表1：Riolan弓的同义词
几位作者没有提到Riolan弓，认为MA是SMA和IMA之间的关键联系。其他人确实提到了Riolan弓，但只是认为它代表了边缘弓，无论有或没有左结肠动脉(ALCA)的升支(图1A)。然而，许多作者认为Riolan弓是边缘弓和ALCA（左结肠动脉升支）之外的一个独特的解剖结构(图1B)。这种解释得到了位于结肠中动脉(MCA)和左结肠动脉(LCA)之间的肠系膜动脉血管造影的原始放射学解释的支持，该血管造影是一种独特的解剖实体。（图2）
图1：(A)结肠动脉循环示意图，其中Riolan弓被解释为(Drummond)结肠边缘弓，标记动脉段；ALCA：左结肠动脉升支；IMA肠系膜下动脉；LCA左结肠动脉；MA边缘弓；MCA结肠中动脉；SMA肠系膜上动脉。(B)结肠动脉循环模式，其中Riolan弓被解释为一条中央交通的额外侧支动脉(CC)
图2：在肠系膜上动脉闭塞的情况下，血管造影术中的“肠系膜曲折动脉”
为了确定小Riolan指的是Riolan弓的哪个解剖结构，其他研究小组广泛研究了Riolan的文本，但始终没有发现对结肠动脉循环的描述。此外，本综述的作者无法在Riolan的《解剖学歌剧》中找到描述。有一章专门介绍了肠血管形成，只描述了腹腔干(图3)。因此，考虑到Riolan从未专门写过关于结肠的血管系统的事实，我们不得不假设是Riolan弓以他的名字命名的是出于对这位伟大的解剖学家的尊重，这在当时是一个常见的现象。1743年，Riolan的同事之一Albrecht von Haller可能是第一个提到结肠和边缘弓的侧支动脉解剖的人。
图3：Riolan在其著作中关于肠道血管的描述
本报告的目的是回顾与结肠血管系统相关的文献，强调其临床重要性，并说明废除“Riolan弓”和“肠系膜曲折动脉”的可行性。
SMA与IMA之间连接的解剖学
许多关于结肠动脉解剖的解剖学、血管造影、动脉铸型和腐蚀的研究已经发表。不幸的是，还没有发现血管造影术和（或）动脉铸型和腐蚀研究与结肠动脉系统解剖有系统阐释的报道。另外不幸的是，即使是在同一项研究中，样本数量和方法也千差万别，这使得对结果的解释极其困难。因此，我们将按顺序讨论SMA和IMA之间的所有主要动脉结构。
结肠中动脉（MCA）
PART
01
根据Lanz和Wachsmuth的说法，代表SMA系统的最终分支的MCA在2%到22%的患者中缺失，在这种情况下，横结肠将由右结肠动脉(RCA)和明显的“边缘Riolan动脉吻合”供应。后一术语被定义为边缘动脉的一部分，位于MCA的左分支和ALCA之间。当没有LCA时，MCA可延伸至脾曲(7%)；
结肠边缘动脉(Drummond边缘弓)
PART
02
尽管缺乏SMA-IMA直接联系的血管造影证据，但根据大多数作者的说法，边缘弓总是存在的，用以连接MCA和LCA。在横结肠的边缘弓-ALCA连接(CannonBöhm点)也是一种常见的现象，代表了两个自主神经支配之间的边界，也对应于中肠和后肠融合水平的胚胎初级结肠弯曲（结肠脾曲）。
左结肠动脉升支（ALCA）
PART
03
ALCA代表SMA-IMA连接的左臂，相当于从远端横结肠向下至乙状结肠的边缘动脉次级弓，据报道在63%至100%的患者中存在。当它存在时，其与肠系膜下静脉平行，并向上延伸至结肠脾曲。如果没有，MCA的左支延伸到脾曲。在少数病例中(14%)，位于离脾屈曲几英寸处的ALCA终末分叉的内侧支缺失，留下了脾曲单一的由边缘动脉构成的弓；当ALCA末端分叉的内侧支在横结肠与边缘动脉相连时，ALCA的重要性是与边缘弓在脾曲和（或）降结肠的通畅度相关的。
脾曲边缘动脉
PART
04
尽管临床上缺血性结肠炎累及脾曲(分水岭)是一种常见的综合征，但其发病率尚不清楚。一些作者认为，与降结肠或乙状结肠相比，脾曲是缺血性结肠炎的好发区域。然而， Keighley等人证明了脾曲的部分并无特殊；
Inoue 等人将结肠缺血的定位与 SMA、IMA 或髂内动脉 (IIA) 优势的差异联系起来。研究发现，结扎（或动脉粥样硬化性闭塞）IMA 后，脾曲缺血更多地发生在以髂内动脉为主导的副结肠循环的患者身上。从髂内动脉的角度来看，脾曲是最远的结肠段，这可能是这一发现的原因。在研究的大多数 SMA 优势患者中，直肠乙状结肠缺血更为常见，这一发现证实了这一逻辑。
从解剖学角度来看，边缘动脉在脾曲的临床作用是有依据的。例如，Steward 等人报告称，通过向 SMA 注射造影剂，脾曲处边缘弓的通畅率达到 100%。Binns 等人在尸体血管造影研究中证实了这些发现。与这些研究结果相反的是，Griffiths 等人报告称，脾曲处的 边缘弓 经常出现供血不足，目前被称为 Griffiths 薄弱点。对这一矛盾的解释可能是，Steward 和 Binns 没有结扎ALCA末端分叉处的2个分支，因此可能会出现ALCA交通IMA系统，从而在脾曲处 '桥接 '可能供血不足的边缘弓的情况。
考虑到这些结果，建议在切除左侧结肠和（或）直肠时保留 ALCA 的两个末端分支。因其在脾曲处桥接 边缘弓的可能性仍然存在。然而，其临床重要性尚不清楚，因为脾曲处 边缘弓 不足的发生率尚不清楚。
SMA和IMA之间的中央交通
（Central communications）
PART
05
Quénu等人经常在十二指肠空肠弯曲的水平上观察到微小的肠系膜间动脉，沿肠系膜下静脉的头侧分布。然而，一般而言，SMA和IMA之间的这种“中央”交通发生频率很低(0%至18%)；它们可与腹腔干和SMA之间的吻合支Bühler动脉（吻合支）相比较。
除边缘弓和ALCA外，SMA和IMA之间的中央交通动脉可能是结肠侧支动脉循环的第三条路径。这种动脉在《术语解剖学》中被称为“上升动脉”。Berteli等人将这种交通命名为“肠系膜间干”，发现有3种不同的交通类型，总发生率为18%：(1)直接型(上升动脉)，代表SMA和IMA之间极其罕见的直接交通；(2)间接型，代表MCA和LCA之间的联系(发病率为9%)；以及(3)两条肠系膜动脉中的一条和一条主要分支之间的交通，通常是LCA(发生率为9%)。
Van Damme等人在12%的身体上观察到一条在十二指肠空肠角水平的中央肠系膜间小动脉弓结构。在他们看来，这种分流术在急性血管闭塞中是不可靠的。与LCA直接相连的中间的肠系膜动脉只在极少数情况下被描述。到目前为止，这些罕见的中央交通额外的保护作用从未被证实。
SMA和IMA之间交通的其他途径
PART
06
腹膜后和肠系膜血管形成之间的动脉连接被认识很长时间了。Pereira等人已经证明，尽管在解剖学上没有定义，但动脉通道必会增加左结肠的侧支循环。Michels等人描述了左肾被膜水平的微小内脏连接，其在动脉粥样硬化性闭塞症中可能会肥大。
SMA和IMA交通总结
PART
07
考虑到以前的综述研究，可以说，到目前为止，除了MCA、边缘弓和ALCA及其在横结肠远端的吻合外，没有证据表明存在任何规则的动脉实体。这一点在Orr’s classical Operations(1944)中已经得到了支持，在介绍“Riolan space”的概念时，描述在这个空间中没有发现任何的血管。随后，ALCA可以被认为是唯一共同的二级弓，在脾曲处桥接MA，在Sobotta的Atlas of Anatomy中，肠系膜间动脉的命名说明了ALCA的重要性；
SMA与IMA交通的临床意义
PART
08
几十年来，SMA和IMA之间功能性动脉交通的临床重要性已经被认识到。然而，临床上(主要是术中)结肠侧支循环实验的结果并不明确的。与解剖学研究一样，方法的多样性只能得出一般性的结论。
在慢性动脉粥样硬化性闭塞性疾病中，肠缺血通常只有当所有三个主干(腹腔干、SMA和IMA)在血管造影上都显示闭塞迹象时才明显。然而，在所有3个主干闭塞的情况下，完全没有肠坏死也已有被描述。在动脉粥样硬化性闭塞性疾病中，例如SMA或肾下动脉闭塞(Leriche's综合征)，Moskowitz等人在1964年提出通过血管造影发现的肥大的“肠系膜弯曲动脉”(图2)是一个众所周知的现象。肠系膜弯曲动脉是MCA和IMA近端的一条粗大、曲折、均匀的血管，代表中心吻合（中央交通）。它可以与正常的边缘动脉相区别，边缘动脉不是曲折的，沿着降结肠走行，在血管造影上很少看到。除了上述特征外，还找不到对肠系膜弯曲动脉的准确的解剖学定义。
一些作者认为Riolan弓和肠系膜曲折动脉代表相同的结构，另一些人则认为肠系膜弯曲动脉与ALCA一起代表边缘动脉，在远端横结肠水平上吻合。
考虑到大部分结肠侧支血管床至降结肠的动脉灌注，SMA比IMA更重要。急性闭塞SMA会导致包括脾曲的肠坏死。然而，在左半结肠和直肠切除术中，IMA可以结扎(“高位结扎”)，而不会发展为肠坏死。在主动脉外科手术中，在IMA起始处结扎IMA是一种古老的方法，但要保护支持远端结肠和直肠侧支动脉循环的LCA。在罕见的结肠坏死病例中，可以归因于侧支发育不全或术中低血压，也可能是由于MCA或髂内动脉闭塞。一项临床研究证实了这一点，在该研究中，接受结肠手术的患者术中夹闭了IMA。在立即降低平均动脉压后，作者观察到侧支动脉在30秒内接管结肠的血液供应，并部分恢复平均动脉压。髂内动脉在直肠乙状窦侧支动脉循环中也起着重要作用，因为在这些血管闭塞的情况下，结肠和（或）直肠的缺血更常见。Pereira等人在术中夹住横结肠的IMA、MCA和边缘弓，在非动脉粥样硬化性乙状结肠癌患者中，残端动脉压没有明显下降，强调了髂内动脉的优势；提示在非动脉粥样硬化者中，SMA-IMA侧支通路在左半结肠和直肠中不起重要作用。与这些发现一致的是，激光多普勒血流计发现直肠乙状结肠切除术后传入结肠的血流显著持续减少，最高可达50%。此外，Fasth等人测量到夹闭IMA后左半结肠边缘的动脉压显著降低，提示术后应监测全身收缩压以防止吻合口裂开。在直肠肿瘤手术中，“高位结扎”策略(IMA根部结扎 )不会导致近端肠管的缺血，前提是乙状结肠至少部分切除（因为乙状结肠水平的边缘动脉不完全），并且没有SMA狭窄的迹象。Hall等人观察到，在切除乙状结肠的情况下，在远端结直肠切除中结扎IMA，降结肠的氧合可以维持甚至改善。与高位IMA结扎相比，Corder等人没有观察到在低位前切除术中选择性保留ALCA后吻合口瘘发生率有任何改善，他们质疑该血管作为侧支的重要性，并强调边缘动脉的作用。然而，在两组患者中，ALCA在脾曲处的末端分叉都受到了保护，因此如前所述的桥接是可能发生的。
不幸的是，结肠切除后近端肠管的坏死从未确切地归因于脾曲水平的边缘弓不足。虽未得到证实，但这增加了对于此处边缘动脉解剖和血管造影的重要临床价值。
至于SMA和IMA系统之间的连接的功能作用，可以说对于高位直肠乙状结肠切除术中近端肠管的生存能力至关重要；一般来说，乙状结肠至少应该部分切除。然而，左结肠和直肠的动脉侧支系统的个体容量在很大程度上取决于所涉及的动脉的解剖和动脉粥样硬化状态，这是不可预测的。除非在结肠和主动脉手术的术前、术中和术后监测结肠血流灌注的方法得到验证，否则，结肠和主动脉手术中左结肠的缺血将继续发生。
结论
在包括外科教科书和图集在内的文献中，关于Riolan弓的身份一直存在混淆。这可以用三个主要因素来解释：(1)Jean Riolan本人没有关于结肠侧支动脉循环的出版物；(2)结肠动脉解剖的个体间差异很大；以及(3)对结肠解剖的许多不同解剖研究方法的应用，结果往往相互矛盾。
指出Riolan's 弓高发生率(大于50%)的作者通常是指边缘弓。报告低发生率(小于20%)的作者，至少在某些情况下，他们指的是很少出现的中央交通；
从目前的文献回顾中可以得出结论，Riolan弓是一个用词不当的词。因为在所有的解剖学研究中，除了在Terminologica Antopica中提到外，没有其他实在的解剖结构被报道，所以没有一个独特的解剖结构可以描述为Riolan's Arch。因此，我们建议完全废除Riolan's Arch的实体。此外，“肠系膜弯曲动脉”的放射学名称也必须放弃，因为这个术语也不能反映一个独特的解剖实体，而代表了血管造影上肥厚的边缘弓和（或）ALCA。
虽然在临床上的主动脉和结肠手术中，ALCA对边缘弓的附加作用与左结肠的生存能力有关，但在左横结肠水平，边缘弓与ALCA的联系在SMA、IMA和（或）腹腔干的慢性动脉粥样硬化性阻塞性疾病中可能是重要的。因此，结肠术中不能结扎肥大的ALCA。此外，考虑到在脾曲和(或)降结肠水平边缘弓有时可能是不完整的，同时考虑到ALCA的末端分叉，在这种情况下，在脾曲处桥接的边缘弓是最根本的。在腹主动脉手术中，在IMA结扎后，左结肠和直肠的侧支动脉血流也依赖于未闭的髂内动脉，与SMA动脉系统一样重要；
在主动脉和结肠手术中，充分意识到评估和保护边缘弓的重要性，它连接SMA和IMA，并通过ALCA的末端分叉处连接脾曲，必须取代对于Riolan弓混乱认识。
校对：张晓龙 余钧辉
编辑：冷欢 徐玉
审核：赵伟
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