讲座｜腹腔镜食管胃结合部癌手术的解剖学基础与手术入路

通信作者：刘凤林  教授

陈   凌 教授

【引用本文】陈    凌，刘凤林. 腹腔镜食管胃结合部癌手术的解剖学基础与手术入路[J]. 中国实用外科杂志,2023,43(9):1056-1060,1076.

腹腔镜食管胃结合部癌手术的解剖学基础与

手术入路

陈    凌1，刘凤林2

中国实用外科杂志,2023,43(9):1056-1060,1076

 摘要 

食管胃结合部是远端食管与近端胃的交界区，其抗反流屏障由食管下括约肌、胃上括约肌、横膈膜及膈食管韧带和胃食管瓣膜等结构组成。近端胃切除术后，单纯食管残胃吻合病人反流性食管炎的发生率较高，严重影响生活质量。为此，临床上出现了多种抗反流术式，其机制包括重建机械性抗反流屏障、建立抗反流缓冲带、促进胃排空、保留生理抗反流屏障等。由于食管胃结合部的静脉和淋巴管具有头侧与尾侧双向流动的特点，当肿瘤位于贲门周围尚未侵犯食管下段时，主要向腹腔淋巴结转移。而随着肿瘤侵犯食管距离的增加，下纵隔淋巴结的转移发生率显著增加。因此，国内专家共识建议，针对Siewert Ⅱ型食管胃结合部腺癌，如果肿瘤侵犯食管长度＞2 cm，须行纵隔淋巴结清扫。Siewert Ⅱ型食管胃结合部腺癌手术可采用经腹入路、经胸入路以及胸腹联合入路。经胸入路手术便于纵隔淋巴结清扫和下段食管切除，但并发症发生率高；经腹入路手术虽然并发症发生率低，但对于清扫下纵隔淋巴结和确保食管切缘阴性存在劣势。当前，针对Siewert Ⅱ型食管胃结合部腺癌的全腹腔镜手术还在不断摸索和改进中，总体趋势是将经腹与经胸入路相结合，以期给病人带来真正的生存获益。总之，只有将食管胃结合部的生理、解剖等基础研究与临床研究有机结合，才有可能为食管胃结合部腺癌手术治疗中的诸多难点找出最优解，使病人从现代医学科技的发展中获益。

基金项目：国家自然科学基金项目（No.82172803，No.82373381）

作者单位：1 复旦大学附属中山医院普通外科，上海200032；2 复旦大学附属肿瘤医院胃外二科，上海200032

通信作者：刘凤林，E-mail:[e-mail]

食管胃结合部腺癌（adenocarcinoma of the esophagogastric junction，AEG）是指横跨食管胃结合部（esophagogastric junction，EGJ）的腺癌。近年来，我国胃癌发病率呈下降趋势，但AEG的发病率呈上升趋势［1-2］。目前认为，Siewert Ⅰ/Ⅲ型AEG可分别遵循食管癌和胃癌的治疗策略，对于Siewert Ⅱ型AEG的治疗策略则存在较大争议。随着腹腔镜技术的快速发展，腹腔镜下胃切除术及消化道重建取得良好的临床获益。但因AEG解剖位置的特殊及消化道重建的特点，腹腔镜手术有一定难度，尤其体现在消化道重建和纵隔淋巴结清扫等方面。本文拟从解剖学角度，剖析AEG手术的争议热点，以期起到抛砖引玉之效。

1    EGJ的功能解剖学与近端胃切除术后的消化道重建方式

EGJ是远端食管与近端胃的交界区，如今，随着现代医学的发展，EGJ已从简单的解剖学界线，扩展为复杂的功能解剖学区域［3］。对EGJ功能解剖学的认识，是AEG手术设计消化道重建方式的重要基础。

1.1    EGJ的功能解剖学    从功能解剖学而言，EGJ包括食管下段括约肌至胃上部括约肌的范围，也被称为EGJ高压区［4］。EGJ既能阻止胃食管压力梯度推动胃内容物反流进入食管，又对胃内空气排出和呕吐进行调控。研究结果表明，食管下段有一层2~3 cm长的增厚肥大的环状肌层，被称为食管下括约肌（LES），分布有脊神经和迷走神经。LES并非真正解剖学上的括约肌，而是通过食管测压法确定的一个高压区［5］。LES主要维持静息状态下的食管下段内压（比胃内压高15~30 mmHg，1 mmHg=0.133 kPa），而在持续收缩期可产生约100 mmHg的压力［6］。EGJ区的抗反流屏障至少包括4组不同结构：LES、胃上括约肌、横膈膜及膈食管韧带和胃食管瓣膜［4］。其中，胃上括约肌主要由贲门小弯侧的钩状纤维和大弯侧的套索纤维组成［7］。右膈脚形成的食管裂孔及周围的膈食管韧带，可对食管远端施加侧向挤压的“钳夹效应”［5］。胃食管瓣膜是His角在EGJ内形成的突起，可发挥单向阀的抗反流作用［4］。

1.2    近端胃切除术后的消化道重建    AEG手术消化道重建的目标包括：标准化的安全吻合、消化道连续、最大限度地减少反流、保留储器功能、方便排空、较好的近远期生活质量［8］。对于AEG，虽然全胃切除术可彻底清扫淋巴结，减少食管反流发生率，但病人术后营养不良、腹泻、倾倒综合征等并发症发生率较高。近年来，随着“保功能外科”理念的兴起，近端胃切除在AEG手术中日益受到重视［9］。国内专家共识明确建议，对于Siewert Ⅱ型AEG，若下切缘距离符合标准且残胃≥1/2，可行近端胃切除术［1］。

        近端胃切除术后，单纯食管残胃吻合失去了EGJ区的抗反流屏障功能，反流性食管炎的发生率较高，严重影响病人生活质量。为此，临床上出现了多种抗反流术式［6］，其机制大致可分为以下几类［10］：（1）改良食管残胃吻合口，重建机械性抗反流屏障，如双肌瓣吻合、胃底折叠术、食管胃侧壁吻合（SOFY）等。（2）改变消化道的连续性或形态，形成抗反流缓冲带，如管状胃吻合、双通道吻合、间置空肠及间置空肠储袋吻合等。（3）促进胃排空，如幽门成形术等。（4）保留生理抗反流屏障，如保留迷走神经或保留LES的近端胃切术等。此外，也有术式将多种抗反流机制加以组合。例如国内有学者提出的“程式长颈鹿吻合术”，即在管状胃的远端重建His角和胃底，以增强抗反流效果与食物储器功能［11］。

        由于EGJ区的抗反流屏障功能是解剖、神经、激素等诸多因素精准平衡的结果。近端胃切除术后的各种抗反流术式，在一定程度上可降低反流性食管炎的发生率。但这些术式往往只针对抗反流机制中的某一个因素，适应证有限，至今尚无公认的“最佳”消化道重建方式，多为单中心经验［12］。而且，由于重建手术步骤复杂，术后并发症的发生率也相应增加［6］。我国一项回顾性研究纳入11家中心的338例近端胃切除术后病人，结果表明双肌瓣技术手术时间长于管状胃吻合及双通道重建，但术后早期并发症发生率相当。双肌瓣技术更有利于病人术后营养状态和生活质量的改善，其优势相较于管状胃吻合更加明显。双通道重建术后反流性食管炎发生风险低于双肌瓣技术［13］。总之，近端胃切除术后的消化道重建，应充分考虑病人身体状况、肿瘤部位、医师经验，抗反流手术方式优缺点、手术安全性和操作难易程度等诸多因素，进行个体化选择［14］。

2    EGJ的静脉和淋巴管网与AEG淋巴结清扫范围

如何确定淋巴结清扫范围是AEG手术中又一争议热点。由于EGJ区独特的静脉和淋巴管网分布，AEG淋巴结转移的规律与肿瘤位置密切相关［15］。

2.1    EGJ区的静脉分布    EGJ区静脉分别汇入门静脉和体循环。有研究确定EGJ区静脉引流从远至近依次可分为4个不同区域：胃区、栅状区、穿支区和干区。其中，胃区黏膜下静脉汇合形成大的迂回主干，汇入左胃静脉（门静脉系统）；栅状区静脉主要位于固有层内，没有穿支静脉，血液为双向流动，是门静脉和奇静脉系统（体循环）之间的分水岭；穿支区血管扭曲成环，穿出食管肌层，汇合成食管外静脉；干区分布有粗大的纵行静脉干，走行在黏膜下层的褶皱内。近期，国内研究也证实穿支区静脉主要汇入奇静脉，栅状区的毛细血管网则回流入胃静脉系统。因此，如果肿瘤上缘仅侵及栅状区（齿状线上下1.5 cm），则纵隔淋巴结发生转移的风险极低，经腹入路即可达到R0切除；反之，则应选择经胸或经纵隔入路，以完成纵隔淋巴结清扫。肿瘤大小只是参考因素［16］。

2.2    EGJ区的淋巴管网与AEG的淋巴结转移    EGJ区淋巴管网与静脉系统相似，同样具有双向流动的特点。EGJ区淋巴管在黏膜下层形成密集的淋巴丛，向尾侧纵向走行，沿胃小弯和大弯汇入胃周淋巴结。而食管上2/3区域的黏膜下淋巴丛则向头侧走行［17］。同时，食管壁外淋巴管与食管壁淋巴管网相互交通，向头侧汇入食管旁淋巴结、气管隆突下淋巴结甚至中上纵隔淋巴结。因此，AEG淋巴结转移既可向下转移至胃周淋巴结，也可以向上转移至中、上纵隔淋巴结，亦可横向转移至下纵隔食管裂孔周围淋巴结，甚至发生跳跃性转移［18］。特别是当肿瘤位于贲门周围尚未侵犯食管下段时，主要向腹腔淋巴结转移。日本一项纳入92例Siewert Ⅱ型和40例Ⅲ型AEG病人的回顾性研究表明，AEG淋巴结转移以腹腔转移为主，主要集中在胃近端的No.1、No.2、No.3、No.7、No.9、No.19淋巴结，其中No.1、No.3淋巴结转移发生率较高［19］。有研究在EGJ癌手术中应用吲哚菁绿（ICG）荧光示踪技术，黏膜下注射染料15~20 min后，88.9%的病人追踪到ICG从肿瘤移向胃左动脉旁淋巴结［20］。另一项机器人辅助EGJ癌手术研究中，ICG染色表明转移最常见于No.111、No.1、No.3、No.7淋巴结［21］。

        纵隔淋巴结转移的比例与肿瘤浸润食管的距离密切相关，随着肿瘤侵犯食管距离的增加，下纵隔淋巴结的转移发生率显著增加［22］。研究结果表明，当AEG位置较高时，纵隔淋巴结转移发生率＞10%。日本一项纳入2807例EGJ癌手术病人的全国性研究结果表明，当肿瘤中心偏向食管侧、且浸润深度达到pT3~T4期时，下纵隔淋巴结转移发生率＞10%，且以No.110淋巴结转移为主［23］。日本另一项全国性前瞻性多中心研究纳入了315例EGJ癌手术病人，当肿瘤侵犯食管下段2~3 cm时，上、中、下纵隔淋巴结转移或复发率分别为6.8%、9.5%及24.3%；当侵犯食管下段长度＞3 cm时，相应的淋巴结转移或复发率分别为13.9%、19.4%和30.6%［22］。

2.3    AEG的淋巴结清扫范围    国内专家共识建议，针对Siewert Ⅱ型AEG，淋巴结清扫指征应根据肿瘤浸润深度和侵犯食管距离决定。如果肿瘤侵犯食管长度≤2 cm，下纵隔淋巴结不需要清扫；如果肿瘤侵犯食管长度为2~4 cm，须行下纵隔淋巴结清扫；如果侵犯食管长度＞4 cm，须行上、中、下纵隔淋巴结清扫。对于下纵隔淋巴结清扫，建议必须清扫胸下部食管旁淋巴结（No.110），选择性清扫膈肌上淋巴结（No.111）和后纵隔淋巴结（No.112）［1］。

3    AEG腹腔镜手术入路的选择

目前，临床上对于Siewert Ⅱ型AEG的手术入路尚存争议，既有经腹入路，如经腹膈肌食管裂孔入路；也有经胸入路，如左胸入路（Sweet）；或胸腹联合入路，如右侧胸腹联合切口（Ivor-Lewis）、左侧胸腹联合切口等，通常根据主刀医生的倾向性选择术式［24］。不同手术入路各有利弊，如何选择适合的入路来提高手术的根治性，使病人获得最大收益，是AEG手术中另一个值得关注的问题［25］。

3.1    AEG的不同手术入路与淋巴结清扫    虽然Siewert Ⅱ型AEG可向腹部或纵隔淋巴结转移，但仍主要出现在腹部胃周淋巴结。多个临床研究结果表明，经腹入路比经胸入路更适合进行腹部淋巴结清扫［24，26］。不过，当AEG位置较高时，由于转移发生率明显增高，对于纵隔淋巴结的清扫不容忽视。但临床实践中，经腹入路对于清扫纵隔淋巴结往往较为困难，经胸入路则能获得更好视野，进行满意的纵隔淋巴结清扫，并降低邻近器官受损等风险［27］。从理论而言，胸腹联合入路可提高腹腔和纵隔淋巴结的清扫率。但其创伤大、费时费力，且并发症多、死亡率高，因此，很多研究并不主张对Siewert Ⅱ型AEG手术采用胸腹联合入路［28］。我国一项Siewert Ⅱ型AEG病人回顾性研究中，虽然术后1、3、5年生存率差异无统计学意义，但经腹入路手术优于胸腹联合入路手术［29］。

3.2    AEG的不同手术入路与食管切缘    对于AEG近端切缘的最小长度，目前《Siewert Ⅱ型食管胃结合部腺癌腔镜手术治疗中国专家共识(2023版)》建议：对于cT1期Siewert Ⅱ型AEG，如肿瘤直径≤40 mm，建议食管切缘距离肿瘤上缘≥1.5 cm；如直径＞40 mm，建议食管切缘距离肿瘤上缘≥2 cm；对于分期为 cT2 期及以上的 Siewert Ⅱ型AEG，建议食管切缘距离肿瘤上缘≥3 cm［1］。然而目前国际上尚未达成广泛共识，但经胸入路手术显然对此更有优势。意大利一项针对胃癌和EGJ癌病人手术的多中心回顾性研究结果表明，在175例T1期病人中，切缘阳性的高危因素是肿瘤至食管切缘距离＜2 cm；在274例T2~T4期肠型病人中，切缘阳性的高危因素包括肿瘤至食管切缘距离＜3 cm、浆膜侵犯和累及EGJ；在225例T2~T4期弥漫/混合型病人中，切缘阳性的高危因素包括累及EGJ、肿瘤直径＞4 cm、淋巴管浸润和浆膜侵犯［30］。对于Siewert Ⅱ型AEG经腹入路手术，往住由于视野暴露及操作困难，食管近端切缘很难达到满意的长度。而经胸入路或胸腹联合入路能很好地暴露食管下段，便于手术操作，更易获得满意的食管安全切缘。荷兰一项纳入159例Siewert Ⅱ型AEG病人的回顾性研究表明，经腹入路手术与肿瘤切除不完全和近端边缘受累的风险增加相关［31］。

3.3    AEG的不同手术入路与术后并发症    荷兰的临床研究和日本JCOG9502临床试验结果表明，对于Siewert Ⅱ型AEG病人，经胸入路组的术后并发症发生率以及住院时间均较经腹入路组显著增加。同样，一项纳入16项研究的Meta分析表明，经胸入路的心血管和呼吸系统并发症发生率明显更高，住院时间更长［32］。我国一项回顾性研究结果也表明，经胸入路组的术后并发症发生率显著增高，最常见肺炎和胸腔积液［24］。韩国一项回顾性研究，对397例Siewert Ⅱ型AEG病人通过倾向匹配法进行分析，发现经腹入路手术组的术中出血量少、术后并发症发生率低、手术时间短、住院时间短［33］。但新近日本一项纳入345例EGJ癌手术病人的前瞻性多中心研究表明，经胸入路和经腹入路术后2级以上并发症发生率和吻合口漏发生率差异均无统计学意义，肺部并发症的发生率也与入路无关［34］。值得注意的是，经腹食管裂孔入路手术中对纵隔区操作时，由于空间和视野的限制，可能发生大出血和气管撕裂等严重并发症。

3.4    AEG的不同手术入路对预后的影响    有研究比较了AEG病人接受经胸或经腹入路手术对预后的影响。荷兰一项随机临床试验共纳入220例Siewert Ⅰ/Ⅱ型病人，未发现经胸入路和经腹入路手术病人的5年总生存率存在差异，但对于部分特定人群，如Ⅰ型AEG和切除标本中有1~8枚阳性淋巴结的病人，似乎能从经胸入路手术中获益。我国一项大规模回顾性研究中，纳入随访时间跨度长达47年的7103例胃贲门腺癌病人，结果表明经胸入路组的5年生存率明显优于经腹入路组和胸腹入路组。分析其原因，可能由于经腹入路具有创伤小、恢复快等优点，因而为80岁以上高龄病人首选，导致研究结果存在选择偏倚［27］。不过，日本JCOG9052 Ⅲ期试验中，共纳入167例AEG病人，虽然经胸入路组和经腹入路组的10年总生存率差异无统计学意义，但生存曲线提示经腹入路组具有生存优势。我国另一项纳入158例Siewert Ⅱ型AEG病人的回顾性研究也得出了类似结论［24］。

3.5    腹腔镜AEG手术的开展    传统经胸入路AEG手术的优势在于便于纵隔淋巴结清扫和下段食管切除，但并发症的增加往往削弱了其肿瘤学疗效，难以给病人带来真正的生存获益［35］。近年来，腹腔镜技术应用于EGJ肿瘤的外科治疗，显著降低了AEG经胸入路手术后肺部并发症的发生率。首先是欧洲一项针对食管或EGJ癌的多中心随机对照研究，证实胸腹腔镜手术组（59例）比传统开放手术组（56例）具有更好的近期效果，术后呼吸系统并发症减少22%［36］。随后法国另一项针对食管中段或下段癌的多中心随机对照研究，再次证实混合手术（开胸手术联合腹腔镜手术）组（103例）的术中和术后主要并发症比传统开放手术组（104例）发生率更低（36% vs. 64%），尤其是呼吸系统并发症明显下降（18% vs. 30%）［37］。

        传统的经腹入路AEG手术虽然并发症发生率低，但对于清扫下纵隔淋巴结和确保食管切缘方面存在劣势，特别是对于肥胖、肿瘤体积大且食管侵犯较高的病人。近年来，一系列临床研究确认了胃上部或中部癌接受腹腔镜手术的安全性。日本（JCOG1401）和韩国（KLASS-03）分别开展了多中心的前瞻性单臂研究，证实了腹腔镜全胃切除和近端胃大部切除术的安全性［38-39］。我国的CLASS-02研究则证实了Ⅰ期胃上部或中部癌病人接受腹腔镜全胃切除术的安全性［40］。这些令人鼓舞的结果无疑也推动了AEG腹腔镜手术的发展。新近，我国一项15家中心参与的回顾性研究，通过对335例腹腔镜手术和50例开放手术的数据加以比较，表明腹腔镜近端胃切除术可应用于近端胃癌和AEG的治疗，具有较好的安全性和近期疗效［41］。

        目前，针对Siewert Ⅱ型AEG的全腹腔镜手术还在不断摸索和改进中，总体趋势是将经腹与经胸入路相结合，以期提高食管切缘的阴性率和下纵隔淋巴结的清扫。例如，有日本学者在手术中切开左膈肌，为下纵隔淋巴结清扫和吻合口重建提供更好的视野［42］，该技术的安全性和可行性已得以证实［43］。我国学者则在该技术的基础上，于左胸增加一个辅助孔，以适用于位置更高的肿瘤［44］。还有学者提出胸腔单孔辅助腹腔镜经腹膈肌入路的“五步法”技术，进一步提高了手术的安全性［45-46］，即便肿瘤侵犯食管＞3 cm同样可获得良好的近期疗效［47］。不过，上述结果大多只是来自于单中心小样本的临床经验，其远期疗效和可推广性仍需更多高质量的临床证据支持。

4    结语

消化道重建方式、淋巴结清扫范围、肿瘤部位与分型、手术入路选择等都是当前AEG手术治疗中的难点问题，究其根本，大都源于EGJ特殊的解剖位置和复杂的生理功能，以及对不同部位肿瘤淋巴引流途径的认识局限性。随着生理学和解剖学研究的深入，EGJ的定义逐渐从“线”演变为“面”。然而，由于AEG临床研究的兴起，EGJ成为AEG定位最重要的参考线，为使定位更精准、更易量化，临床上仍倾向于将EGJ“简化”为“线”。但这样可能使人们忽视EGJ作为一个功能解剖结构的特殊性，使AEG临床研究脱离解剖和生理学基础［3］。近年来，以腹腔镜技术为代表的微创技术的推广，非但未能解决上述问题，反倒增加了复杂性和难度。因此，如果将AEG的临床问题与EGJ的生理、解剖等基础研究有机结合，透过临床问题纷繁复杂的表象，寻找其内在的生物学本源，或许将为AEG手术治疗中的诸多难点找出最优解，使病人从现代医学科技的发展中获益。

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（2023-08-02收稿）