公元前8500至7000年，在美索不达米亚的新月沃地和中国两河流域，人类开始进行农业生产——驯化野生动植物，并以驯养的牲畜和种植的农作物为食，标记了人类文明的正式起点。农耕定居生活的高稳定性和驯化后农作物的高产量，使高人口密度的城镇逐渐出现，进而促进了社会分工，使得伦理体系、政治、文化和科技也相继出现。然而，对人类社会发展至关重要的、人们经常引以为傲的农业种植，却并非是人类独有——社会性昆虫真菌培植蚁（fungus-growing ants，attini）和真菌培植白蚁（fungus-growing termites），早在人类之前分别独立演化出大规模成熟的农业种植系统。
科学家在巴西发现的一个被遗弃的切叶蚁巢穴，占地约50平方米，深近8米。（图片来自网络）
真菌培植蚁起源于6000多万年前，经过3000多万年的演化，在2000万年前演化出能够有针对性地驯化真菌的切叶蚁（leafcutter ant）。切叶蚁的单个家族可达数百万个体，居住在精密的巨型地下农业城市中，管理并培植上百个真菌农场（fungus garden），其生产规模可与人类农场媲美。
农业文明的出现与持续发展需要时代的契机；野生作物的驯化，以及农者与作物的互相影响适应、共同进化，是个极其漫长的过程。存在了2000万年的蚁族农业和存在了1万年的人类农业，正在这个星球的表面与地下平行地发展着。真菌培植蚁漫长的演化史，好似人类农业社会发展史的超慢速版本，为我们了解人类农业社会的发展、演化以及未来的去向，提供了珍贵的启示与启发。
切叶蚁正将切下的叶子搬入巢穴 ，作为培植真菌的“土壤”（培养基）。（图片来源： ? Mark W. Moffett/Minden Pictures）
机遇还是巧合？
—— 驯化作物的故事
正如蒲公英通过随风飘散来传播种子，豌豆通过开裂豆荚来传播种子，野生的麦穗也是成熟后自然破碎，使种子撒落在土壤中，开始新一轮生命。世代交替间，由于基因突变，会偶然出现不破裂的麦穗，无法落地生根。这些本该消亡的个体，被狩猎-采集者发现后，成为便于携带保存和种植的绝佳材料。狩猎-采集者将收集的不破裂麦穗带回定居点种植，就这样，不会破裂的野生麦突变品种在人工选择（artificial selection）下，慢慢成为驯化小麦。而不破裂的麦穗，也成为驯化小麦的重要特征。
人类进入农业社会后，伴随长期的种植活动，农作物的一些优质农艺性状开始被有意的筛选保留下来，携带不同优良性状的栽培品系被有意组合在一起。从栽培品系和野生品系的基因组比较的结果可以看到，一些控制优质农艺性状的相关等位基因，在栽培品系里受到了强烈的选择压力。 这种选择压力正是来自人类长期有意识地对农作物进行组合筛选，这个过程就是物种驯化。通过这一选择过程，人类在悄然地改变作物的基因组。
从左到右依次为：蜀黍，玉米的祖先；蜀黍-玉米杂交种；现代玉米。（图片来源：John Doebley）
驯化改造的影响并非是单向的。随着农业社会的发展与普及，地球上大多数人类由狩猎-采集转变成农耕生活。数千年的农业社会生活，不仅改变了人类的膳食结构，也在不断影响着人类的基因组。例如，在欧洲北部和非洲某些地区消费牛奶的人群中，乳糖酶持久性基因的演化筛选使90%以上成人能消化吸收牛奶中的蛋白，而在东亚，90%的成人均为乳糖不耐症，无法吸收牛奶蛋白；又如，在欧亚大陆西部那些依靠啤酒来提供重要营养成分的人群，不像东亚人群受到转化酒精的乙酰脱氢酶的强烈正选择，让他们能够以啤酒为食而不受乙醛（引起不良反应的主要物质）的伤害。
真菌培植蚁农业化的出现和人类农业社会一样，与其说是有目的地对动植物进行筛选驯化，不如说是一场天时-地利-人和（蚁和）的奇妙意外。人类种植农作物，摄取作物光合作用的产物；真菌培植蚁培植真菌，通过分解真菌得到可食用的蛋白、脂肪和碳水化合物。种植者与作物共同演化（co-evolution）形成互相依存的互利共生关系，这种共生关系与人类农业现象有着异曲同工之妙。根据共生关系的紧密程度以及真菌农场的种植规模，现存的数百种真菌培植蚁可以从低级到高级分为三大类群，展现出种植演化过程中的不同阶段。巧合的是，这些真菌培植蚁所培育的真菌都是来自伞菌属（leucocoprineae）的不同物种。对这一共生系统的研究可以为我们展现动物与栽培作物之间逐步形成共生关系的过程，以及这一过程中双方基因组共同演化（co-evolution）的历史。这类研究也为我们了解人类农业文明过程中人类与作物之间相互作用的一般性规律提供了绝佳的研究模式。
如果把地球历史全部时间算作一天24小时，那么在地球时间23时39分（6500万年前），也就是白垩纪与古近纪交接的时期，一颗陨石猛烈撞击希克苏鲁伯地区。撞击事件引发了大规模海啸、地震与火山爆发，大量的灰尘进入大气层，一时间暗无天日。植物无法进行光合作用，枯萎死亡，在食物链上层的草食性动物、肉食性动物也跟着相继灭亡（最著名的便是恐龙的灭绝），生态系统支离破碎。
这场大灾难关闭了大多数动植物生存的门，却给一群不需要光合作用、以分解死亡动植物为生的腐生生物打开了一扇生机勃勃的窗。腐生生物大量激增，而真菌正是其中之一。低等真菌培植蚁（lower agricultural ants），蚂蚁农业的始祖，也就在这段时期应运而生。
低等真菌培植蚁采集环境中一类具有高碳水化合物降解能力的伞菌，这类真菌能为它们提供更多的能量来源。农业始祖们忙碌着捡落叶、拾残花、集木屑，还不忘沿途拖走各类节肢动物的尸体。它们利用这些材料，开始了原始且艰辛，但是意义重大的真菌种植——它们成为地球上第一批种植者！
但是，此时的低等真菌培植蚁和早期培植低驯化物种的人类农民一样，只是偶然开始这“靠天吃饭”的行当。粮食（真菌）采于自然界，好坏多寡全凭运气；培育过程若遭遇虫害（细菌感染），也只能两行默泪望苍天。由于未与农作物形成稳定、紧密的共生关系，这类蚂蚁的代谢水平和效率要低于传统狩猎-采集者；在繁重的劳动下，个体也比同区域的狩猎-采集者面临更多的健康问题——个体小，营养条件差。所以，这类蚂蚁的巢穴和蚁群规模也呈现小家小户的惨淡景象。如果有选择余地，农业始祖们大概不会入此行当吧。
潘多拉的盒子一但打开，就关不上了。真菌和低等真菌培植蚁在长年累月的共生中，都有不太明显却至关重要的演化。
真菌培植蚁与真菌的系统发生树：褐色代表真菌切叶蚁；灰色代表蚂蚁种植的真菌。淡黄色区域是低等真菌培植蚁；浅绿色时期为亚高等真菌培植蚁；深绿色为切叶蚁。（图片来源：Reciprocal genomic evolution in the ant–fungus agricultural symbiosis）
通过对这类蚂蚁与其他类群蚂蚁的基因组比较会发现，低等真菌培植蚁完全丢失了精氨琥珀酸裂解酶（生物体内精氨酸合成通路中最后一个关键合成酶）的基因，而它上游编码基因（与精氨琥珀酸合成酶相关）在多种真菌培植蚁的基因组中还残留丧失功能的假基因序列。这说明精氨酸合成通路的丢失，主要是由于最后一步合成酶的丢失导致，而这一基因丢失事件继而导致了连环事件，使得许多上游基因逐渐丢失其功能。精氨酸合成通路的丢失或许导致了低等真菌培植蚁丧失独立生存能力，必须依靠共生真菌提供精氨酸，从而不能离开以真菌为食的生活。
地球时间23时49分，也就是兼职农民——低等真菌培植蚁低效劳作3000万年以后的始新世（3500万年前），一株自由生长的真菌菌株发生剧烈的基因组重排，完全丧失了自由独立生长的能力。专职农民——亚高等真菌培植蚁（generalized higher agricultural ants）产生了,而他们的驯化作物正是这些丧失了独立生长能力的真菌。
在真菌培植蚁从低等到亚高等演化的同时，真菌的核基因组发生了多倍化。核基因组的多倍化显著提高真菌的产率，同时也可能是导致该真菌失去独立生存能力的原因之一。巧合的是，核基因组的多倍化也是人类驯化作物普遍存在的现象，比如小麦、土豆、苹果等。而且不同的亚高等真菌培植蚁拥有不同的培植真菌。这一点在蚂蚁和真菌的物种系统发育关系树上清晰地呈现出来：不同的真菌培植蚁与其培植的真菌一一对应、共同演化。
真菌与蚂蚁之间发生不可逆的演变，彼此建立了互利共生关系。捡落叶、拾残花、集木屑、拖尸体，专职农民仔细为各自的真菌提供针对性的腐食培养基，收获更多的粮食。
地球时间23时51分，专职农民——亚高等真菌培植蚁劳作1000万年后的渐新世（2500万年前），地球各个大陆板块进一步分离，被子植物在全球扩张，而热带阔叶林退缩到赤道附近，热带雨林中的农业专家——切叶蚁和巨大的农业城市也在此时出现并发展至今。
在被子植物繁盛的时代，切叶蚁逐渐用新鲜植物替代腐物作为真菌的培养基。它们采集叶片运回巢内，再切割、咀嚼作为真菌农场的土壤。降解新鲜植物来培养真菌是真菌培植蚁演化的一大飞跃。新鲜叶片菌床为真菌提供洁净稳定的环境，确保稳定的食物产出，使大规模生产成为可能；而稳定、充沛的食物，也使切叶蚁家族个体数目成倍增加。真菌和切叶蚁的共生关系更为紧密。除了真菌的核基因组有更显著的多倍化外，双方基因功能都呈现了更为复杂有趣的共同演化现象。
一个 Atta 切叶蚁的巢穴：A.巢穴附近一株被特殊工蚁采集的树；B.切叶蚁们正沿途搬运切割下的叶子；C.叶子被搬入巢内，交给另一批工蚁进行处理；D.工蚁尽可能分解叶子来培植真菌，真菌产生菌丝球作为蚂蚁的食物；E.蚁后位居巢穴中央，负责产卵；当卵孵化成幼虫后，将由专门负责照看幼虫的工蚁喂食菌丝球；F.切叶蚁的垃圾场，用来存放培育后的杂质、蚂蚁的尸体。（图片来源：http://bioold.science.ku.dk/drnash/atta/pages/leafcut.html）
常见的真菌，例如我们食用的香菇、木耳，一般需要依靠自身的木质素降解酶来消化植物中的木质纤维，获取营养物质。但在切叶蚁培植菌的基因组中，与低级真菌蚁的培植菌相比，木质素降解酶的基因不仅数量明显不足，而且丢失了其中一个关键的基因。木质素降解能力的下降，使切叶蚁培植菌的腐生生活不复存在，全部依赖切叶蚁所提供的新鲜植物提供营养来源。
切叶蚁制作新鲜植物培养基：采集新鲜叶片，切碎待用；食用真菌生产的富含果胶蛋白酶的菌球丝；使用含有果胶蛋白酶的排泄物混合绿植，制成破除细胞壁的培养基。（图片来源：Schi?tt et al. BMC Biology 2010 8:156 doi:10.1186/1741-7007-8-156）
破壁（细胞壁），是处理新鲜植物培植基的第一步：切叶蚁需要降解植物细胞壁中的果胶和多糖以完成破壁工作。自身并无植物果胶酶的切叶蚁凭借与真菌的完美配合，完成这项工作。切叶蚁培植菌合成的菌丝球（Gongylidia是切叶蚁最主要的食物，其中含有丰富的果胶酶！菌丝球被食用后，其中果胶酶不像其它蛋白被消化系统完全降解，而是神奇的被保留下来。很显然，切叶蚁的排泄物里含有丰富的有蛋白活性的果胶酶。切叶蚁“智慧”地将咀嚼后的绿色植物同自己的排泄物充分混合，利用其中的果胶酶来降解植物的细胞壁，从而生产出精良的真菌培养肥料。正可谓，取之于菌而用之于菌也。
壳多糖（chitin），真菌培植蚁碳水化合物的来源，也是真菌细胞壁的主要成分。真菌培植蚁利用唇腺产生的壳多糖酶来降解壳多糖获取营养物质。真菌培植蚁基因组与真菌基因组的互相比较呈现，壳多糖相关基因在这两个队友之间一开始就开展着竞赛式的平行演化历史：真菌的壳多糖合成酶和蚂蚁的壳多糖降解酶分别同时受到了强烈的正选择，驯化真菌不断增强壳多糖的合成能力，而切叶蚁不断增强壳多糖的降解能力。互利共生关系进一步得到加强。
就这样，真菌依赖切叶蚁的绿植培养基和悉心照顾，切叶蚁需要真菌提供的菌球丝来喂养自己。这个不亚于人类农业社会的互利共生农业模式存在了2000万年，不仅拥有良好的通风系统，排污系统和病虫防御系统，还拥有工业化生产的规模，精细优化的种植品种，明确到位的社会分工，井然有序的生产流程。
农业社会初期建立起来的定居模式与高作物产量极大地推进了人类文明的发展。在狩猎-采集时代，由于经常迁徙难以同时照顾多个不能自行行走的婴幼儿，人类的生育间隔为4年左右；农耕时代，稳定的居住模式使生育间隔缩短为2年左右。另外，在农耕时代人类90%的食物来源于农田和牧场所生产的动植物，远比狩猎-采集时代自然界食物来得充沛。丰富、稳定的粮食产量和定居模式使人类的人口一直增长且持续至今。
拥有高效率作物和丰富培植来源的切叶蚁，也发展出巨大的种群数目和庞大的地下城市。在美洲的热带雨林中，搬运树叶的切叶蚁群会组成一行行快速“行走的绿叶”，极其引人注意。当一群外出探索的切叶蚁发现一片适宜的新鲜植株，它们便会张开锋锐的口器，切下叶子，运往巢穴——处在地下的神秘城市。而被驯化的真菌不仅是切叶蚁的食物，也是构筑这庞大地下城市的原始材料。在这大规模工业化真菌培植系统的支撑下，切叶蚁建立拥有数百万个体的母系家族：母亲专注产卵，女儿们分工协作，在生物本能的驱使下，个体应激性地对环境做出反应。一群具有完全自主能力的个体交织组成庞大且复杂的社会。切叶蚁的大规模农业社会，正如人类农业社会体系一样，发展出独特且精细的社会分工和完善的卫生、免疫体系。
切叶蚁的活跃范围。（图片来源：Ant Genera of the World (http://www.antmacroecology.org/ant_genera; Guénard, B., M.D. Weiser, and R.R. Dunn. 2010）
蚂蚁的性别决定机制与人类不同。它们的性别是由染色体的倍性来决定的：未受精的卵子发育成雄性（单倍体），受精卵发育成雌性（二倍体）。这一独特的性别决定机制使得蚂蚁姐妹之间的染色体有高达75%的几率是相同的（50%完全相同的父源染色体 25%母源相同性）。因此，部分雌蚁愿意放弃生育，成为工蚁，在巢内为家族服务，照顾新产下的幼虫；而雌蚁中少部分具有繁殖能力的生殖蚁(gyne)来延续整个蚁群基因。虽然社会性昆虫都具有生殖蚁和工蚁的分工，相较于其他真菌培植蚁，切叶蚁具有更加精细化的社会分工。伴随大规模工业化农业生产的形成，工蚁又进一步发展形成了多个不同的工种。
小型的工蚁适合待在地下农场，灵活地穿梭于一个个真菌小巢，给真菌喂食、照顾幼虫、将蛹搬入真菌小巢。而中型、大型切叶蚁负责外出寻找植物源、切割树叶、搬运树叶。它们手脚比小型工蚁长，口器也更大些，能够快速移动、高效切割，也能更好地保护自己。有些切叶蚁还有兵蚁，它们的上颚口器能轻易切开皮革，它们会在洞口守卫，保护专心繁育后代的蚁后、成长中的幼虫、蛹、工蚁和真菌农场。
有一部分年长的工蚁，承担着管理农场垃圾的职责。这是一份高风险工作，需要凭借丰富的“生活经验”，定期将可能带有致病微生物的“垃圾”（枯旧的树叶、切叶蚁尸体、死亡的真菌等）搬离真菌农场，统一放置在偏远的垃圾堆里，并负责翻动垃圾、促进垃圾分解。这些年长的工蚁一旦开始这项工作，就意味着必须与蚁巢的核心区域保持隔离。因为它们随时可能被感染，为了确保家族中其它重要成员如蚁后、卵、幼虫、蛹和年轻工蚁的健康，它们会自动把自己隔离。
人类的农业社会从一开始，急性、高度传染的流行性疾病就是人类的头号杀手。黑死病、鼠疫和天花都曾导致欧亚大陆人口大规模死亡，人口削减过半；SARS、禽流感近年来刺激着人类神经，引起全民恐慌。富足、稳定的农业社会构建了流行性疾病的温床——人口密集的聚居地、频繁密切的接触、类似的生理条件，使病原体容易滋生蔓延。
切叶蚁和它们的真菌农场，有着与人类农业社会类似的高种群密度和频繁紧密接触的特点，同样面临病原微生物流行感染的灭顶风险。切叶蚁不仅要抵御自身的疾病，还要保卫培植的真菌不受感染，毕竟一旦真菌受到感染死亡，切叶蚁就会失去食物。人类不断投入大量人力财力发展卫生医疗事业，而切叶蚁在数千万年间演化出精妙的通风系统、卫生系统和共生免疫系统来防御病原微生物的入侵。
切叶蚁庞大的地下城市深度可达六到八米，占地数十平方米，阡陌交通，百万工蚁穿梭于数十个菠萝大的真菌农场，繁忙而有序。对这个城市来说，清除垃圾和空气流通都是及其重要的。清洁工定期搬除农场和房间内潜在致病源；垃圾分解产生的热气流，成为整个巢穴空气流通的鼓风机，保证巢穴从底层到表面都有良好的通风。
切叶蚁正在用新鲜叶子培植真菌。（图片来源：http://www.hhmi.org/biointeractive/working-ant-farm）
大多数蚂蚁的后腿有一对腺体，而切叶蚁的这对腺体特别发达，其分泌物能为切叶蚁和真菌提供化学防御。这分泌物中包含二十几种化学物质，能广谱抑制致病性真菌和细菌的感染和生长。这说明切叶蚁和一系列致病性微生物有着持续不断的演化竞赛：致病菌演化抵御腺液的品系，切叶蚁又演化对抗新品系的腺液。
切叶蚁还会利用抗生素来抵御病毒。切叶蚁的真菌农场有时会受到一种名为 Escovopsis 的霉菌感染，若不及时处理，几日之内就能摧毁整个农场，偌大城市顷刻覆灭。为了抵御这种霉菌，切叶蚁与一类长在表皮上的细菌形成互利共生的关系，细菌像一个额外的免疫系统，通过分泌链霉素杀死霉菌。真菌农场那些忠于职守的小蚂蚁勤于察看，一但发现Escovopsis霉菌就用随身携带的链霉素将之消灭，以防蔓延。数千万年来，这种霉菌竟未对此抗生素产生耐药性，这一点仍是一个谜团。
南美洲一片枝叶繁茂的人类果园，果实尚未成熟，树叶的香味却吸引了一批不受欢迎的“农民”来劳作。果树叶子是切叶蚁培植真菌的绝佳材料，果园不可避免地遭受切叶蚁的收割。经过数日的掠夺，地下的真菌农场愈发昌盛，而人类果农面对一片光秃秃的枝丫，却是束手无策。两大高度发达的农业文明相遇，难免剑拔弩张的冲突。
一些曾在狩猎-采集者身上运行良好的基因型，在食物高度富余的现代人身上却不太适应——例如易导致II型糖尿病的代谢节约基因型（metabolically “thrifty” genotypes），易导致高血压的盐节俭基因型（ salt-conserving genotypes），以及易导致其他心血管疾病和脂代谢紊乱的基因型，已经成为现代人类多种疾病的主要根源。地球上大型畜牧场、超级城市的存在和发达的交通，加速人、畜病毒的演化与传播；抗生素的过度使用，使人类在与病毒耐药性的演化竞争中处于劣势。随时可能爆发的超级流行病仍然是高悬在人类社会头顶的一柄利刃。
如何更好地了解人类农业社会的演化规律？如何更好地处理自身、驯化物、环境的共同演化关系？切叶蚁持续了几千万年的稳定且强大的农业社会，或许能给我们带来一些启示。
[1] 贾雷德?戴蒙德. 枪炮、病菌与钢铁：人类社会的命运. 上海译文出版社 (2000)
[2] Nygaard et al. Reciprocal genomic evolution in the ant–fungus agricultural symbiosis.Nature Communications 7 (2016)
[3] Kooij et al. Evolutionarily advanced ant farmers rear polyploid fungal crops. Journal of Evo-lutionary Biology 28:1911-1924 (2015)
[4] H?lldobler, B.& E.O. Wilson. The Ants. Springer Verlag. Berlin, Heidelberg, New York.(1990)
[5] Currie et al. Fungus-growing ants use antibiotic-producing bacteria to control garden parasites. Nature 398:701-704.(1999)
[6] Poulsen et al. Experimental evidence for the cost and hygienic significance of the antibiotic metapleural gland secretion in leaf-cutting ants. Behavioral Ecology and Sociobiology 52:151-157.(2002)
[7] Poulsen et al. Bladsk?remyrer - Tropernes succesfulde landbrugere. Naturens Verden 27: 10-14.(2004)
[8] Henrik H. de Fine Licht. Myrer benytter bioreaktorer. Naturvidenskab 4.(2010)
[9] Jared Diamond. Evolution, consequences and future of plant and animal domestication. Nature 418:700–707 (2002)
[10] Bot et al., 'Waste Management in Leaf-cutting Ants', Ethology Ecology and Evolution. 13: 225–237(2001).
[11] 冉浩. 蚂蚁之美-进化的奇观. 清华大学出版社 (2014)
联系客服
