1575年（天正三年）十一月四日，信长就任权大纳言，十一月七日再兼任右近卫大将，与已被流放的幕府将军足利义昭的地位对等。信长就任右近卫大将时，曾仿效室町将军就任的仪式。从此信长和将军同样被称为“上样”，这等于朝廷已承认其“天下人”的地位。但由于信长没有被称“室町殿”、“公方样”、“御所样”或“武家”的记录，所以亦有意见认为朝廷把信长和足利将军视作不同的个别政权。同日，信长嫡子信忠就任秋田城介，次子信雄就任左近卫中将。
十一月廿八日，信长把织田家家督之位和织田家的领国美浓、尾张让给嫡子信忠，自己则带着茶器搬到佐久间信盛邸暂住。但信长仍然保持织田政权下政治和军事的实权。
1576年（天正四年）一月，信长命丹羽长秀在琵琶湖边兴建安土城，二月搬到安土居住。安土城于1579年（天正七年）完工，共五层七重，豪华绚烂，据说内部有挑高天井楼阁的设计。耶稣会的传教士在寄回母国的信上赞叹：“即使欧洲也没有如此豪华的城堡”。
1576年（天正四年）一月，原本和信长交好的丹波豪族波多野秀治高举反旗。加上本愿寺再度举兵，反信长势力开始抬头。四月，信长派遣大将原田直政、荒木村重、明智光秀率领三万军队前往大坂。负责攻略三津寺的原田直政遭到本愿寺的伏兵，连直政在内一千人以上战死。织田军在石山军猛烈攻势下困守于天王寺砦。五月五日，信长收到天王寺砦被包围的消息，带兵进入若江城。由于仓促间无法召集多数士兵，于五月七日早上信长亲率约3,000人，向15,000人的石山军进攻。信长本人虽然在激烈战斗中负伤，但最后成功击退石山军（天王寺之战）。
之后，以佐久间信盛为主将的织田军从水陆路包围石山击败了织田水军本愿寺以断绝其兵粮。七月十三日，本愿寺的援兵毛利水军派出800艘战船击败织田水军，成功将兵粮弹药搬入石山本愿寺（第一次木津川口之战）。
此时，兼任关东管领的越后国大名上杉谦信和信长交恶。天正四年谦信与敌对多年的石山本愿寺和解，明确地表示与信长的对立。以上杉谦信与毛利辉元、石山本愿寺、波多野秀治、纪州杂贺众等反信长势力同步行动。
十一月廿一日，信长进昇为正三位内大臣。
1577年（天正五年）二月，信长率领大军前往讨伐纪州杂贺众（杂贺征伐），由于毛利水军于背后援助杂贺众及谦信进攻能登等原因，一直对峙直到了三月，杂贺众领袖杂贺孙一等七人联署投降，发誓不再和本愿寺合作。随后信长从纪伊撤兵。
1577年（天正五年），在能登七尾城的长续连一边承受谦信攻击一边向信长求援军。信长派柴田胜家为总大将率领三万为前行军队，自己率领本队一万八千人为后军出阵。但九月十五日七尾城沦陷（能登七尾城之战），九月廿三日前军遭谦信所率领的上杉军所败（手取川之战），但根据近代的研究，织田军跟上杉军很可能并未爆发战事。
1577年（天正五年）八月，松永久秀和儿子久通从天王寺砦撤离，回到信贵山城举兵反叛。信长派人询问久秀谋反原因，但没有得到回复，因此处死了久秀的两个人质。九月，信长派信忠为总大将，率大军前往信贵山城，十月十日松永久秀在信贵山城的天守放火自尽（信贵山城之战）。
久秀死后，和信长敌对的丹波龟山城城主内藤定政病死，织田军趁机攻击龟山城、籾井城、笹山城等丹波城池。同年，信长把姊妹织田犬嫁给世袭丹波守护的细川京兆家当主细川昭元，成功掌握丹波地区。
十一月，上杉军入侵加贺，占领加贺北部的松任城。
十一月二十日，信长公晋升为从二位右大臣，次年（天正六年）再晋升到正二位。
1578年（天正六年）三月十三日，上杉谦信突然死去。因为谦信无子，养子上杉景胜与上杉景虎开始争夺继承权（御馆之乱）。信长趁机派斋藤长龙从飞驒国入侵越中国，得到胜利（月冈野之战），安插神保长住回归越中，夺回富山城等领地。其后，柴田胜家的北陆部队则攻下了上杉领土的能登、加贺，并安排长连龙侵入能登国。
进入天正六年（1578年）后，织田家已具备延伸至多方面势力的兵力与财力。信长给予属下武将大名级的领土和高度的统治自由，令其攻略周边势力。
信长针对越后上杉谦信的后继者上杉景胜派出北陆总大将柴田胜家、前田利家、佐佐成政、佐久间盛政等人；对甲斐的武田胜赖则派出嫡男织田信忠、泷川一益、森长可等人；对丹波的波多野秀治则是派明智光秀等人；对中国的毛利辉元则派出羽柴秀吉、羽柴秀长等人；对大坂的石山本愿寺则先后派出塙直政和佐久间信盛等人。
北陆方面：柴田胜家军团
中国方面：羽柴秀吉军团（中国征伐）
丹波方面：明智光秀军团（1580年成立）
关东方面：泷川一益军团（1582年成立）
四国方面：织田信孝、丹羽长秀军团（1582年成立）
对大坂的本愿寺方面：塙直政军团（对南畿方面、1574年成立、1576年毁灭）、佐久间信盛军团（1576年成立、1580年消灭）
对甲斐的武田方面：织田信忠军团
东海道制压：德川家康军团（德川家康与信长实际上为盟友关系，并没有从属于织田家）
伊势、伊贺制压：织田信雄、织田信包
对纪伊方面：织田信张
1578年（天正六年）三月，播磨的别所长治加入毛利家的阵营谋反（三木合战）。
同年四月，信长突然辞去右大臣、右近卫大将的官职。
四月中旬，毛利军包围尼子胜久的上月城，羽柴秀吉无法分身救援。七月，上月城陷落，尼子胜久等人自杀，山中幸盛被俘后遭到杀害，尼子氏再兴就此梦碎（上月城之战）。十月，摄津的荒木村重占据有冈城，和足利义昭、毛利家、本愿寺联手抵抗信长（有冈城之战）。另一方面，东摄津的中川清秀、高山右近却没有跟随村重反叛。十一月六日，信长命九鬼嘉隆以六艘铁甲船击破毛利水军（第二次木津川口之战）。荒木村重和石山本愿寺失去毛利军的援助，顿时陷于劣势。
1579年（天正七年）六月，明智光秀攻下丹波国，八上城波多野秀治投降后被处死。同年九月，荒木村重抛弃妻子逃离有冈城。有冈城落陷后，荒木一族被处死。十月，原本亲毛利的备前的宇喜多直家臣服，织田军占于上风。荒木村重往花隈城，结果遭到织田家重臣池田恒兴追击战败，逃往依附毛利家（花隈城之战）。
九月十五日，信长命德川家康的嫡子松平信康切腹自尽，理由是信康犯下十二条乱行，和信***母筑山殿和武田家密通等。德川家臣团中分裂成亲信长和反信长两派激辩，最后家康决定处死筑山殿和命信康切腹。但关于信康父子对立的真正原因有多种说法。
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