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又一篇!NC/MP/PNAS等6篇高水平文章, 昆明植物所吴建强组揭示寄生与宿主植物间的DNA/蛋白质等大分子能转移!
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2023.09.27 广西

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背景介绍:
我国古代诗人喜欢歌咏菟丝子,他们怜爱它的纤弱与缠绵,以用来歌咏忠贞爱情,如唐代大诗人李白的诗《古意》云:“君为女萝草,妾作菟丝花。轻条不自引,为逐春风斜。百丈托远松,缠绵成一家”。这也反应了菟丝子的生活方式:它们通过缠绕和吸附在宿主植物上,在接触处形成吸根伸入寄主内吸取养分和水分。

菟丝子属植物是茎寄生植物,包含约200个种。菟丝子属于茄目,旋花科,菟丝子属。由于它们的寄生性质,它们没有根部或叶片,而是具有专门的宿主附着和入侵的吸根。吸入器伸入到宿主组织并连接两种植物的维管束系统,从而使寄生植物能从宿主吸收水和光合同化物和其他有机和无机化合物。与大多数其他寄生植物相比,菟丝子具有广泛的寄主范围,包括豆科、菊科、禾本科、茄科、蓼科等植物。(见下图)。

图 1. 菟丝子与宿主植物的关系

由于菟丝子的吸入器伸入到宿主组织并连接两种植物的维管束系统,从而使我们能研究菟丝子与宿主植物之间的物质(如DNA、RNA、蛋白质及代谢物质等)进行交流,另一方面,菟丝子常常能够同时寄生在多个邻近的寄主上,从而将不同的寄主连接起来。来自中科院昆明植物园吴建强课题组通过多年的系统研究,发现菟丝子与宿主植物之间有DNA、RNA、蛋白质及抗胁迫信号的交流,并提出了“菟丝子及其连接的不同寄主形成微群落”这一新概念。


1.2020年8月31日,PNAS杂志在线发表了来自中国科学院昆明植物研究所吴建强课题为“Cuscuta australis (dodder) parasite eavesdrops on the host plants’ FT signals to flower”的研究论文。该研究表明寄生植物菟丝子通过窃听寄主植物的FT开花信号,从而能够与不同寄主的开花时间保持一致

在上个世纪60年代,有研究发现田野菟丝子(Cuscuta campestris)在不同条件下,总和寄主保持一致的开花时间。该研究用不同的寄主植物,证实南方菟丝子(Cuscuta australis)与寄主植物的开花时间保持高度一致;通过遗传学分析进一步证实,寄主的FT基因表达是菟丝子开花必须的条件。FT基因编码的蛋白被称为是植物开花的成花素,在植物开花中起到非常重要的作用:在合适的条件下,植物叶片合成FT信号蛋白,而且FT能够从叶片长距离运输到顶端分生组织诱导开花。首先,该研究团队通过分析南方菟丝子中FT的基因结构,发现南方菟丝子FT基因的第二个内含子上有一个约8.8 kb的片段插入,而且在菟丝子的不同发育阶段,都无法检测得到其FT基因的表达;同时,将南方菟丝子的FT遗传转化到拟南芥中,并不能诱导拟南芥提前开花,表明南方菟丝子的FT基因不再具有调控开花的功能。之后,该研究团队的生化分析表明,当转基因烟草中表达带有GFP标签的拟南芥FT蛋白(AtFT-GFP)后,能够在菟丝子中检测到从烟草移动到菟丝子的AtFT-GFP蛋白;此外,研究者们通过蛋白质组分析,发现大豆寄主的FT蛋白也能够转运到菟丝子中。有趣的是,寄主的FT蛋白转运到菟丝子中后,还能与菟丝子中FD蛋白结合,形成蛋白复合体,从而启动菟丝子中下游开花基因的表达,使菟丝子开花,完成自己的生活史。 

图1 南方菟丝子(C. australis)在不同寄主植物上的开花表型 

 图2 寄主植物的FT蛋白能够转运到南方菟丝子(C. australis)中

综述所述,该研究表明菟丝子通过“窃听”寄主植物的FT开花信号,从而能够与不同寄主的开花时间保持一致。这种开花行为使菟丝子能够适应非常广泛的寄主植物:如果菟丝子有固定的开花时间,但在其比寄主开花过晚的情况下,很难从已经开花甚至结种的寄主获得足够的营养甚至寄主可能会在菟丝子能够开花前死亡;而在菟丝子比寄主开花过早的情况下,菟丝子的生物量和种子产量会比与寄主同时开花的菟丝子的生物量和种子产量小很多。本研究揭示的分子机制为了解菟丝子的生理、生态和进化史具有重要意义。 
文章链接:https://www.pnas.org/content/early/2020/08/27/2009445117

2.2019年12月5日,Molecular Plant杂志在线发表了来自中科院昆明植物园吴建强实验室题为“Extensive inter-plant protein transfer between Cuscuta parasites and their host plants”的文章。该研究表明菟丝子与寄主植物拟南芥和大豆之间转移了数百至超过1500种蛋白质,其可占外来植物蛋白质组的百分之几到百分之十以上,甚至在菟丝子和寄主大豆的种子中检测到数百种植物间移动蛋白。


该研究通过蛋白质组学分析,该研究发现菟丝子与寄主植物拟南芥和大豆之间转移了数百至超过1500种蛋白质,甚至在菟丝子和寄主大豆的种子中检测到数百种植物间移动蛋白。从数量上讲,流动蛋白占外来植物蛋白质组的百分之几到百分之十以上。


另一方面,使用表达不同报道蛋白的拟南芥植物,表明这些报道蛋白可以在植物之间传播。更重要的是,通过菟丝子链接的大豆和拟南芥中,能分别检测到对方的蛋白,并且这些蛋白在保留了它们的活性。此外,植物间移动蛋白和mRNA之间的比较表明,大多数移动蛋白不是从易位的mRNA重新合成的,而是真正的移动蛋白。

因此,该研究表明,大规模的植物间蛋白转移可能在寄主植物和菟丝子之间,甚至在菟丝子连接的宿主之间的相互作用中也起到重要作用。

论文链接:
https://www.cell.com/molecular-plant/fulltext/S1674-2052(19)30398-3#%20

3.2018年7月9日,Nature Communications杂志在线发表了来自中国科学院昆明植物研究所吴建强课题组题为“Large-scale gene losses underlie the genome evolution of parasitic plant Cuscuta australis”研究论文。该研究论文通过纯三代测序技术再结合后期二代测序数据获得南方菟丝子(Cuscuta australis)高质量参考基因组。另一方面,发现了来自宿主植物的基因组DNA通过水平基因转移(HGT)到寄生植物菟丝子基因组上的证据。

4. 2017年7月25日,PNAS杂志在线发表了来自中国科学院昆明植物研究所吴建强课题组题为“The stem parasitic plant Cuscuta australis (dodder) transfers herbivory-induced signals among plants”的封面研究论文。


该研究利用菟丝子将不同寄主植物进行了连接,当对其中一株寄主植物做昆虫取食处理后发现,被取食叶片产生了某种系统性抗虫信号,这些信号能够被运输到被处理植物的其它部分并诱导抗虫响应;更重要的是,系统性信号能够通过菟丝子传递到微群落中的其它寄主植物,从而诱导转录组和代谢物响应并提高其抗虫性。该系统性抗虫信号在不同物种间非常保守,甚至可以在不同科的寄主植物间传递并诱导抗虫性,而且茉莉酸在此系统性信号的产生或传递过程中扮演着重要的角色。研究还指出,菟丝子传导的抗虫系统性信号产生和传播速度非常快(大约1 cm/分钟),而且还可以远距离传递(超过100 cm)。

图. 两个大豆寄主植物之间能够通过菟丝子传递抗虫系统性信号

52018年3月26日,New Phytologist杂志在线发表了来自中国科学院昆明植物研究所吴建强课题组题为“Aphid Myzus persicae feeding on the parasitic plant Cuscuta australis (dodder) activates defense responses in both the parasite and soybean host”的研究论文。

该研究以南方菟丝子与大豆组成的寄生体系为研究对象,以蚜虫为昆虫胁迫因子,系统地分析了南方菟丝子受到蚜虫侵害后,寄生植物与寄主在植物激素和转录组水平上的响应。结果显示,蚜虫取食同时诱导了南方菟丝子和寄主大豆植物激素和基因表达的显著变化;后续的生物功能测试结果表明,蚜虫胁迫菟丝子后产生的系统性信号能够移动至寄主,并诱导使寄主大豆抵御昆虫(蚜虫和斜纹夜蛾)胁迫的抗性显著增强。该研究表明,在系统性响应昆虫胁迫方面,维管束融合后的寄生植物与寄主形成了一个完整的功能体系,昆虫取食寄生植物后,会诱导整个寄生体系产生系统性的抗虫响应。这些发现为丰富寄生植物认知,了解寄生植物与寄主的物质与信号交流机制提供了新启示。


蚜虫胁迫菟丝子产生的系统性信号在寄生体系中的传导。

6. 2019年10月,Journal of Experimental Botany杂志在线发表了来自中国科学院昆明植物研究所吴建强课题组题为“Dodder-transmitted mobile signals prime host plants for enhanced salt tolerance”的研究论文。该论文研究菟丝子在寄主间转运盐胁迫诱导的系统性信号对寄主耐盐性的影响。

该研究通过菟丝子将两株不同的黄瓜寄主连接,并对其中的一株黄瓜寄主进行盐胁迫,实验结果发现盐胁迫诱导的寄主产生的系统性信号通过菟丝子转运到了另外一株寄主,并影响了此寄主的转录水平和生理状态。菟丝子传导的抗盐系统性信号使接收到此信号的寄主与受到盐胁迫的寄主具有了相似的转录水平,而且接收到盐胁迫信号的寄主还表现出更高的脯氨酸含量和光合速率等,这些结果都表明了盐胁迫诱导的系统性信号通过菟丝子转运并对寄主产生了“priming”。最后,研究团队对接收到盐胁迫信号的寄主进行了长期的盐胁迫处理,结果表明了接收到盐胁迫信号的寄主比未接收到盐胁迫信号的寄主表现出了更好的耐盐性。该研究首次揭示了菟丝子能够在不同寄主间介导非生物胁迫诱导的系统性信号,并且对盐胁迫系统性信号的生理功能进行了深入研究,为了解菟丝子的生理生态功能及盐胁迫系统性信号提供了新视角。此外,该研究利用菟丝子将不同的寄主进行连接,这种天然的嫁接体系为系统性信号的研究提供了一个崭新研究平台。 

Salt stress induces large transcriptomic reconfigurations in dodder-connected hosts.

Dodder-mediated mobile signals prime hosts for enhanced salt tolerance.

综上所述,植物与植物间的生物大分子是可以移动的,并且能异位的起作用,这主要体现在寄生与宿主植物之间通过茎相连而实现。而寄生菟丝子介导的宿主植物间蛋白质,信号分子等转移可能会影响受体植物的生理。

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